Motif Lysin (LysM) Protein: Manipulasi Saling Berkait Kekebalan Tumbuhan Dan Kulat

Abstrak:

Protein dengan motif lisin (LysM) ialah modul protein pengikat karbohidrat yang memainkan peranan penting dalam interaksi hos-patogen. Protein LysM tumbuhan kebanyakannya berfungsi sebagai reseptor pengecaman corak (PRR) yang merasakan kitin untuk mendorong imuniti tumbuhan. Sebaliknya, LysM kulat menyekat pengesanan atau isyarat kitin untuk menghalang imuniti perumah yang disebabkan oleh kitin. Dalam ulasan ini, kami menyediakan perspektif sejarah tentang LysM tumbuhan dan kulat untuk menunjukkan cara protein ini terlibat dalam pengawalan tindak balas imun tumbuhan oleh mikrob. Tumbuhan menggunakan protein LysM untuk mengenali kitin kulat yang kemudiannya terdegradasi oleh kitinase tumbuhan untuk mendorong imuniti. Sebaliknya, patogen kulat merekrut protein LysM untuk melindungi dinding sel mereka daripada hidrolisis oleh kitinase tumbuhan untuk mencegah pengaktifan imuniti yang disebabkan oleh kitin. Mendedahkan perlumbaan senjata bersama evolusi ini di mana LysM memainkan peranan penting dalam memanipulasi memudahkan pemahaman yang lebih mendalam tentang mekanisme yang mengawal interaksi tumbuhan-kulat.

Kata kunci:

protein motif lisin (LysM); interaksi tumbuhan-kulat; kitin; manipulasi imuniti.

Motif Lysin (GRAS) ialah kelas jujukan protein terpelihara yang wujud dalam pelbagai organisma. Mereka terlibat dalam pengawalan pertumbuhan dan perkembangan dan penyesuaian tekanan dalam tumbuhan dan kulat dan juga terdapat dalam mamalia. Kajian terbaru menunjukkan bahawa protein GRAS juga terlibat dalam mengawal tindak balas imun dalam tumbuhan dan mamalia, dengan itu menjejaskan imuniti. Dalam tumbuhan, protein GRAS terlibat dalam pengantaraan tindak balas pertahanan tumbuhan terhadap patogen. Sebagai contoh, dalam Arabidopsis thaliana, protein GRAS SHR dan SCR terlibat dalam rintangan akar tumbuhan terhadap patogen, dan protein ini boleh mendorong apoptosis dalam akar tumbuhan dan menggalakkan kematian bakteria patogen. Di samping itu, protein GRAS juga meningkatkan ketahanan tumbuhan terhadap patogen dengan mengambil bahagian dalam pengawalan ekspresi gen dalam pengaktifan imun tumbuhan.

Dalam mamalia, walaupun terdapat sedikit kajian tentang fungsi imun protein GRAS, beberapa kajian telah menunjukkan bahawa mereka terlibat dalam peraturan imun. Sebagai contoh, protein GRAS SPRY2 boleh menghalang percambahan dan pengaktifan sel T dan meningkatkan bilangan sel T pengawalseliaan, dengan itu mengawal keseimbangan tindak balas imun. Sebaliknya, protein GRAS OSL1 juga boleh mengambil bahagian dalam mengawal tindak balas imun mamalia, dan ia boleh menghalang pengaktifan dan percambahan sel T.

Oleh itu, dapat dilihat bahawa protein GRAS terlibat dalam pengawalan tindak balas imun dalam tumbuhan dan mamalia, dengan itu menjejaskan imuniti. Penyelidikan masa depan perlu meneroka peranan dan mekanisme khusus protein GRAS dalam peraturan imun, untuk menyediakan asas teori untuk pembangunan imunomodulator baru. Ini menunjukkan kepentingan imuniti, jadi kita perlu meningkatkan imuniti. Cistanche boleh meningkatkan imuniti. Abu daging mengandungi pelbagai komponen aktif secara biologi, seperti polisakarida, dua cendawan, Huang Li, dll. Merangsang pelbagai sel sistem imun dan meningkatkan aktiviti imun mereka.

Klik serbuk ekstrak cistanche tubulosa

1. Pengenalan

Menjadi tidak bergerak, tumbuhan menghadapi pelbagai cabaran sepanjang hayat mereka termasuk daripada patogen. Tumbuhan tidak mempunyai sistem imun yang beredar seperti haiwan, dan juga tidak menghasilkan antibodi untuk melawan patogen [1]. Oleh itu, strategi unik untuk mempertahankan diri mereka daripada pencerobohan patogen telah direka oleh tumbuhan sepanjang evolusi mereka. Tumbuhan telah mengembangkan reseptor imun sebagai cara untuk mengesan dan seterusnya menghalang patogen [2]. Reseptor imun dalam tumbuhan boleh dibahagikan kepada dua jenis utama, reseptor pengecaman corak (PRR) dan reseptor ulangan kaya leucine (NLR) yang mengikat nukleotida [3]. PRR telah digunakan sebagai pertahanan utama terhadap patogen.

Secara amnya, PRR disetempat pada membran sel dan tergolong dalam keluarga kinase reseptor yang secara amnya merangkumi domain pengikat ligan ekstraselular, domain transmembran, dan domain kinase intraselular [4]. Domain ekstraselular PRR secara khusus boleh mengenali corak molekul berkaitan molekul (MAMP), seperti lipopolisakarida bakteria (LPS), flagellin, EF-Tu (faktor pemanjangan termo tidak stabil), peptidoglycans, kitin kulat dan -glukan, dan ergosterol diaktifkan domain kinase intraselular melalui domain transmembran yang seterusnya mempotensiasi isyarat imun hiliran [5-7]. Untuk menembusi tahap pertama halangan sistem imun tumbuhan ini, patogen merembeskan molekul kecil yang dipanggil efektor ke dalam sel tumbuhan. Efektor ini mengganggu isyarat protein kinase diaktifkan mitogen (MAPK) dan penghantaran hilirannya dengan menghalang terjemahan dan aktiviti PRR dan isyarat kompleksnya. Selain itu, ia juga boleh menjejaskan imuniti tumbuhan dengan mengganggu beberapa proses selular seperti pengeluaran ROS, pengangkutan vesikel, pemendapan kalus, dan pengukuhan dinding sel [5,7].

Domain LysM termasuk protein yang secara langsung memainkan peranan sama ada dalam PRR mengawal imuniti dalam tumbuhan atau sebagai efektor dalam kulat patogen yang menindas imuniti tumbuhan [8]. Domain LysM ialah modul pengikat peptidoglycan umum, yang mempunyai struktur sekunder dengan dua heliks disusun pada sisi yang sama pada helaian anti-selari. Secara amnya, modul LysM mengandungi kira-kira 50 asid amino dan mengikat peptidoglycans, kitin, dan derivatifnya [9]. Domain LysM pada mulanya ditemui dalam lisozim enzim antimikrob bagi bakteria [8], dan semakin banyak kajian mendapati bahawa protein domain LysM diedarkan secara meluas dalam eukariota dan prokariot [10,11].

Sebagai domain berfungsi yang membantu mengelakkan imuniti perumah, fungsi protein domain LysM bergantung pada sifat mengikat domain LysM kepada polisakarida kitin kulat, yang merupakan karbohidrat kompleks tidak larut dalam dinding sel kulat yang secara amnya terdegradasi oleh kitinase tumbuhan [ 12]. Dinding sel patogen kulat adalah titik sentuhan pertama dengan tumbuhan perumah, dan komponen utama dinding sel kulat ialah kitin [12]. Untuk tumbuhan, kitin kulat bertindak sebagai MAMP, yang mendorong imuniti tumbuhan dengan mengikat dengan PRR serumpun dalam tumbuhan. Sebaliknya, untuk mengelakkan tindak balas pertahanan hos, effector yang mengandungi domain LysM dirembes oleh patogen kulat untuk melindungi dinding sel mereka. Kitin sebagai komponen penting dinding sel kulat bertindak sebagai molekul penting dalam manipulasi imuniti perumah yang dimediasi oleh protein LysM. Interaksi antara molekul ini menggariskan hasil proses hos-patogen yang dikawal dengan baik, yang telah menjadi asas untuk meningkatkan ketahanan penyakit dalam tanaman [13].

Oleh itu, dalam ulasan ini, kami menyediakan penilaian menyeluruh tentang ciri-ciri biologi protein LysM daripada tumbuhan dan kulat, mekanisme di mana manipulasi imuniti perumah berlaku, dan peranan interaktif mereka antara tumbuhan dan kulat untuk memudahkan pemahaman tentang mekanisme LysM. -imuniti pengantara dan kepentingannya kepada pertanian.

2. LysM Mengantara Isyarat Chitin dalam Tumbuhan

LysM wujud dalam bentuk kinase seperti reseptor (LYKs) yang mengandungi LysM atau LysM bukan kinase [14]. LYK hadir secara eksklusif dalam tumbuhan dan terlibat dalam pengawalseliaan imuniti tumbuhan [14]. Protein LysM tumbuhan sangat pelbagai, dengan sekurang-kurangnya enam jenis berbeza tidak seperti jenis bukan kinase, menunjukkan bahawa protein LysM berlaku dalam pelbagai domain struktur kompleks [14,15]. Walau bagaimanapun, fungsi biologi belum diberikan kepada kebanyakan gen LysM bukan kinase.

2.1. LysM dalam Arabidopsis dan Beras

Pengiktirafan corak molekul berkaitan patogen (PAMP) oleh PRR adalah langkah pertama dalam pertahanan tumbuhan, PAMP ialah molekul elisitor yang dipelihara seperti kitin kulat dan kitoligosakarida, peptidoglycan bakteria, dan pematangan dan pengangkutan PRR adalah proses biologi yang penting. Chitin elicitor receptor kinase 1 (CERK1) adalah ahli LysM klasik, yang terdapat dalam beras dan Arabidopsis [16, 17]. Ia berfungsi sebagai PRR pada membran sel tumbuhan untuk mengenali beberapa corak molekul konservatif yang diperoleh daripada kulat patogen dan mendorong tindak balas imun hos (Rajah 1). CERK1, yang mengandungi tiga domain LysM, memainkan peranan penting dalam persepsi induktor oligosakarida kitin dan transduksi N-acetylglucosamine. Ia menunjukkan pertalian yang lebih tinggi kepada kitin oligosakarida dengan sisa yang lebih lama. Tindak balas imun yang disebabkan oleh kitin MAMP kulat termasuk pengaktifan MAPK, pengeluaran spesies oksigen reaktif (ROS), dan ekspresi gen pertahanan [16,18-20].

Reseptor kitin beras OsCERK1 matang dalam retikulum endoplasma dari mana ia diangkut ke retikulum ektoplasma melalui radas Golgi. Semasa proses ini, protein yang disebabkan oleh tekanan (Hop/Sti1) dan protein kejutan haba 90 (Hsp90) boleh mengumpulkan satu atau lebih jenis Rho khusus tumbuhan GTPase OsRac1, ahli keluarga Rho Guanosine Triphosphate ases (GTPases), yang kompleks dalam retikulum endoplasma, dan pengangkutan OsCERK1 seterusnya dari retikulum endoplasma ke retikulum endoplasma mengawal kematangan OsCERK1. Proses pengangkutan bergantung pada peraturan protein kecil berkaitan rembesan GTPase dan protein berkaitan ras 1 (GTPase Sar1) [21].

Sebagai protein pengawal selia (G) guanine nukleotida kecil, OsRac1 terlibat dalam OsCERK1- yang mengandungi kompleks reseptor yang mengawal imuniti selepas kitin kulat dilihat oleh sel beras [21,22]. Ahli cytoplasmic kinase (RLCK) seperti reseptor, termasuk protein kinase serine/threonine berkemungkinan 27 (PBL27), sebagai komponen hiliran CERK1, memainkan peranan penting dalam pengesanan kitin dan isyarat hiliran, yang akhirnya menyumbang kepada modulasi. imuniti yang disebabkan oleh kitin dalam Arabidopsis [23]. Selepas pengiktirafan kitin CERK1, PBL27 difosforilasi oleh CERK1. PBL27 berfosforilasi kemudiannya mengambil bahagian dalam pengaktifan MAPK [23]. Begitu juga, kinase sitoplasma seperti reseptor dalam beras OsRLCK185 juga boleh difosforilasi oleh OsCERK1 yang diaktifkan kitin dan menimbulkan tindak balas MAPK [24,25]. OsRLCK185 juga memfosforilasi feritin sitoplasma OsDRE2a, homolog beras protein Dre2 yis, untuk memodulasi pecahan ROS yang disebabkan oleh kitin [26]. Ahli RLCK VII yang lain, termasuk OsRLCK57, OsRLCK107, OsRLCK118, dan OsRLCK176, juga terlibat dalam beberapa laluan isyarat kitin [27-29].

Selain itu, beberapa komponen hiliran lain yang terlibat dalam isyarat pengantaraan CERK1-juga telah dikenal pasti dalam Arabidopsis. Protein U-box tumbuhan 4 (PUB4) ialah ligase ubiquitin yang berinteraksi dengan CERK1. Ia adalah pengawal selia positif isyarat kitin melalui peranannya dalam pengeluaran ROS dan pemendapan callose atas persepsi kitin oligosakarida [30]. Ahli sitoplasmik kinase VII seperti reseptor Arabidopsis termasuk RLCK VII-4, RLCK VII-5, RLCK VII-7 dan RLCK VII-8 berfungsi di hilir PRR yang terlibat dalam flagellin dan isyarat kitin, menyumbang kepada pemendapan callose dan penjanaan ROS. RLCK VII-4 secara khusus ditunjukkan sebagai penting untuk isyarat kitin melalui peranannya dalam pengaktifan lata MAPK atas persepsi kitin sekali gus menghubungkan PRR kepada isyarat MAPK [31]. Diambil bersama, keputusan ini menunjukkan bahawa modul isyarat CERK1-RLCK memainkan peranan yang dipelihara dalam pengeluaran ROS dalam Arabidopsis dan beras semasa tindak balas imun yang dicetuskan oleh chitin [21-31].

Menariknya, reseptor kitin CERK1 ditunjukkan untuk mengikat terus kepada kitin, dengan ketiga-tiga domain LysM ekstraselular diperlukan untuk mengikat kitin, tetapi, lebih ketara tanpa sebarang protein berinteraksi lain, dengan itu memberikan bukti bahawa CERK1 adalah protein pengikat kitin utama dalam tumbuhan [ 32]. Domain paramembrane juxtamembrane (JM) yang dipelihara mengawal aktiviti kinase CERK1 dalam Arabidopsis. Di samping itu, domain paramembrane JM juga memainkan peranan yang dipelihara secara fungsional dalam pengaktifan isyarat pengesan kitin dalam Arabidopsis [33]. Akhirnya, dimerisasi CERK1 yang disebabkan oleh kitin adalah proses biologi utama yang diperlukan untuk transduksi isyarat imun yang disebabkan oleh kitin [34]. Sebagai contoh, homodimerisasi CERK1 yang disebabkan oleh ligan diperlukan untuk corak molekul persepsi ligan, pengaktifan reseptor, dan transduksi isyarat imun [34,35].

Fosforilasi protein juga merupakan langkah pengawalseliaan utama dalam isyarat LysM tumbuhan [23]. Pertama, kerana CERK1 adalah protein pengikat kitin utama yang terlibat secara langsung dalam pengikatan kitin oleh LysM, persepsi isyarat kitinnya, dan penghantaran bergantung kepada pengubahsuaian pasca translasi dan aktiviti kinase [32]. Adalah diketahui bahawa CERK1 memfosforilasi kinase sitoplasma seperti reseptor PBL27 dalam A. thaliana [23,36]. Begitu juga, dalam beras, faktor pertukaran nukleotida guanin untuk OsRac1 OsRacGEF1 difosforilasi oleh kinase sitoplasma OsCERK1 [22]. CERK1 juga berinteraksi dengan LYK5 untuk mengesan oligosakarida kitin dan mengaktifkan komponen hiliran lata isyarat kitin; seterusnya, LYK5 berpisah daripada CERK1 untuk memasuki vesikel dan menjalani endositosis oleh fosforilasi dengan CERK1 [37]. Selepas pengesanan kitin, CERK1 merekrut CERK1-interacting protein phosphatase 1 (CIPP1), iaitu Ser/Thr phosphatase yang diramalkan, untuk menyahfosforilasi Tyr428 dan melembapkan isyarat CERK1 [38].

RLK dan RLP lain yang mengandungi domain LysM juga wujud dalam beras dan Arabidopsis dan terlibat dalam isyarat kitin. Sebagai contoh, protein pengikat kitin exciton (CEBiPs) adalah tumbuhan pertama LysM RLP yang ditemui dalam beras [39]. Analisis struktur molekul domain pengecaman kitin OsCEBiP menunjukkan bahawa struktur kristal ektodomain (ED) bebas OsCEBiP (OsCEBiP-ECD) mengandungi tiga tandem LysMs, diikuti oleh lipatan struktur baru domain kaya sistein [40]. Analisis struktur juga menunjukkan bahawa pengikatan kitin tidak boleh menjejaskan konformasi OsCEBiP dengan ketara, tetapi kitin dalam "mod gelongsor" menyebabkan pengagregatan OsCEBiP, yang memainkan peranan penting dalam persepsi dan transduksi beberapa induk kitin dalam sel beras [39-41].

Tambahan pula, OsLYP4 dan OsLYP6, sebagai LysM-RLPs, juga menunjukkan pertalian kitin, mungkin sebagai reseptor kitin kecil [42], kedua-duanya boleh membentuk homo- dan heterodimer dan berinteraksi dengan CEBiP untuk mengambil bahagian dalam transduksi isyarat peptidoglycan (PGN) dan kitin. [42,43]. OsCERK1 juga boleh digunakan sebagai pautan untuk mengikat dengan OsLYP4 dan OsLYP6 [44]. Walaupun homolog OsCEBiP dalam Arabidopsis, motif lisin yang mengandungi domain glycosylphosphatidylinositol-to-anchoredprotein2 (LYM2), menunjukkan persamaan dengan CEBiP beras, ia tidak terlibat dalam isyarat walaupun pertalian tinggi untuk mengikat dengan p-chitin oligosakarida [44]. LYM2 mengantara pengurangan fluks molekul melalui plasmodesmata dengan kehadiran kitin oligosakarida untuk mendorong tindak balas pertahanan terhadap patogen kulat Botrytis halal, tetapi LYM2 tidak diperlukan untuk CERK1-tindak balas pertahanan yang dicetuskan oleh kitin, menunjukkan bahawa terdapat sekurang-kurangnya dua laluan tindak balas aktif chitin bebas dalam Arabidopsis [44].

Di samping itu, beberapa homolog CEBiP lain telah ditemui dalam Arabidopsis untuk terlibat dalam pengawalseliaan transduksi isyarat kitin dan imuniti tumbuhan, termasuk LysM RLK1-kinase berinteraksi 1 (LIK1), kinase reseptor LysM 3 (LYK3), LysM kinase reseptor 4 (LYK4), dan kinase reseptor LysM 5 (LYK5) [37,44-47]. Beberapa oligomer kitin boleh mendorong heterodimerisasi AtLYK5 dan homodimerisasi AtCERK1, tetapi heterodimer AtLYK5-AtCERK1 yang disebabkan oleh kitin lebih kuat daripada homodimer AtCERK1 kerana hanya AtCERK1 mengandungi domain kinase, yang juga telah terbukti bertanggungjawab untuk memulakan isyarat kitin intraselular [ 48].

Faktor pengawalseliaan negatif juga memainkan peranan penting dalam ekspresi gen pertahanan asas dan awal yang disebabkan oleh patogen dan perlindungan pertumbuhan tumbuhan daripada kerosakan imun yang disebabkan oleh kitin yang berterusan [36]. Sebagai contoh, AtLYK3 dan LIK1 secara negatif mengawal pertahanan tumbuhan yang disebabkan oleh kitin dan bertindak sebagai komponen kompleks PBL27 kinase sitoplasma. Protein U-box tumbuhan 12 (PUB12) mengawal secara negatif imuniti yang disebabkan oleh kitin [36,45,47]. AtCERK1 yang diaktifkan kitin menyahfosforilasi 428 sisa tirosinnya dengan merekrut CIPP1, yang boleh digunakan sebagai mekanisme maklum balas negatif untuk menyekat transduksi isyarat kitin [38]. Walau bagaimanapun, cara tumbuhan mengimbangi rejim isyarat positif dan negatif ini atau sama ada ia bergantung pada molekul isyarat lain masih tidak diketahui.

Akhirnya, tindak balas imun adalah rangkaian yang kompleks dan tepat yang merangkumi pelbagai isyarat silang-cakap semasa interaksi tumbuhan-patogen, dan LysMs tidak terkecuali [46]. AtLYK3 terlibat dalam hormon abscisic acid (ABA) -mediated cross-talk negatif dengan tindak balas imun tumbuhan [46]. LIK1 secara positif mengawal isyarat hormon asid jasmonik/etilena (JA/ET) dan secara negatif mengawal tindak balas pertahanan tumbuhan yang disebabkan oleh kitin [47]. Domain LysM EMBRYO SAC 1 (OsEMSA1A) bertanggungjawab untuk pembangunan dan fungsi blastokista embrio [49]. CERK1 diperlukan sebagai tindak balas kepada kedua-dua simbiosis arbuscular mycorrhizal (AM) dan tekanan garam tumbuhan [50-53]. Keputusan ini menunjukkan bahawa CERK1, sebagai tambahan kepada penglibatannya dalam tindak balas imun sebagai RLK, juga melaksanakan dua atau lebih fungsi bebas mekanikal. Sebagai contoh, CERK1 mungkin memainkan peranan dalam kawalan kematian sel bebas daripada kitin dan tidak bergantung kepada aktiviti kinasenya [54].

Kitin oligosakarida -1,4-N-acetylglucosamine oligomer (GlcNAc), yang berfungsi sebagai satu-satunya struktur glikosidik dinding sel kulat, juga berfungsi sebagai MAMP dalam tumbuhan, tetapi -1 yang tidak bercabang,{ {4}}glukan oligosakarida polyphyly timun juga boleh menyebabkan keimunan tercetus PAMP (PTI) pengantara reseptor CERK1 dalam Arabidopsis [55]. Arabidopsis CERK1 mengantara imuniti tumbuhan sebagai tindak balas kepada rintangan bukan perumah kepada Fusarium oxysporum [56]. OsCERK1 baru-baru ini telah dicadangkan untuk mempunyai peranan tambahan dalam menyebabkan tindak balas imun yang disebabkan oleh lipopolysaccharide bakteria (LPS) dalam beras [54]. Alel mutan Arabidopsis cerk1-4 gagal mengumpul hidrolisat protein ekstraselular, yang membawa kepada peningkatan kerentanan atau induksi penuaan [54]. Sejak cerk1-4, tumbuhan mempamerkan tindak balas kitin biasa, kematian sel tidak berkaitan dengan aktiviti kinase AtCERK1 [54]. Peranan AtCERK1 dalam toleransi garam dalam Arabidopsis juga telah dilaporkan, AtCERK1 berinteraksi dengan protein saluran kalsium ANNEXIN 1 (ANN1), yang bertanggungjawab untuk aliran masuk kalsium yang disebabkan oleh garam [50].

2.2. LysM dalam Tumbuhan Lain

Homolog CERK1 juga mempunyai fungsi biologi yang penting dalam tumbuhan lain, terutamanya dalam manipulasi imuniti [57-59]. Protein yang mengandungi LysM juga dibezakan secara fungsional dalam pelbagai proses selular. Protein 1 yang mengandungi LysM dalam mulberi (MmLYP1), homolog CEBiP, mempunyai kesan perencatan pada kitin tidak larut dan bergantung pada protein yang mengandungi LysM 2 (MmLYK2, CERK1 homolog) semasa jangkitan oleh ascomycetes [60]. Dalam kapas, dua kinase seperti reseptor LysM, Gh-LYK1 dan Gh-LYK2, mempunyai kesan tertentu pada rintangan kapas terhadap layu Verticillium. Ketiga-tiga domain LysM Gh-LYK1 dan Gh-LYK2 diperlukan untuk keupayaan mengikat kitin mereka, dan pembungkaman gen yang disebabkan oleh virus (VIGS) Gh-LYK1 dan Gh-LYK2 dalam tumbuhan kapas menjejaskan ketahanan terhadap Verticillium dahliae.

Walau bagaimanapun, Gh-LYK2 dan Gh-LYK1 mungkin menyumbang secara berbeza kepada pertahanan dalam kapas. Gh-LYK2, tetapi bukan Gh-LYK1, adalah pseudo-kinase, dan ED Gh-LYK2 boleh menyebabkan pecah ROS dalam tumbuhan [58]. GhWAK7A dalam kapas secara langsung berinteraksi dengan GhLYK5 dan GhCERK1 dan menggalakkan dimerisasi GhLYK5-GhCERK1 yang disebabkan oleh kitin, yang memainkan peranan penting dalam tindak balas yang disebabkan oleh kitin [61]. Selain itu, protein seperti reseptor jenis LysM 1 (LYP1), kinase seperti reseptor LysMcontaining 7 (LYK7) dan protein LysM ekstraselular 3 (LysMe3) ialah reseptor membran yang mengenali isyarat kitin, yang boleh mengaktifkan proses pertahanan hiliran dan meningkatkan rintangan kepada V. dahliae [62]. Tidak seperti beras OsCERK1, protein LysM dalam tomato menunjukkan perbezaan fungsi yang ketara [63]: dalam tomato, SlLYK10, dan SlLYK12 mengambil bahagian dalam peraturan simbiosis AM, SlLYK1 mengambil bahagian dalam tindak balas imun yang disebabkan oleh kitin, dan SlLYK13 terlibat dalam kematian sel [57 ,64]. Homolog AtCERK1 dari epal, MdCERK1, meningkatkan daya tahan terhadap Alternaria alternata [59]. Pteris ryukyuensis chitinase-A (PrChiA) mempunyai aktiviti pengikat kitin dan antikulat [65], manakala Equisetum arvense chitinase-A (EaChiA) tidak [66]. Perbezaan struktur utama antara PrChiA dan EaChiA ialah bilangan domain LysM [66], tetapi tiada data yang menunjukkan bahawa ini berkaitan dengan perbezaan dalam aktiviti antikulat. Di samping itu, kehadiran protein LysM dalam epal, anggur, kentang, dan pokok epal juga telah dikenalpasti dan terbukti mengambil bahagian dalam tindak balas imun yang disebabkan oleh kitin [59,67-69]. Protein LysM dalam kacang, petunia, dan alfalfa terlibat dalam simbiosis AM tumbuhan [70-73].

3. LysM Menghalang Isyarat Chitin dalam Kulat

Banyak patogen kulat mengekodkan pengesan eksosomal yang mengandungi domain LysM yang sama dengan reseptor kitin tumbuhan. Kebanyakan patogen kulat menghalang imuniti tumbuhan yang disebabkan oleh kitin dengan menyekat penderiaan atau isyarat kitin [74-79]. Ecp6 dalam Cladosporium flavum, pengesan domain LysM pertama yang ditemui, mengelat kitin semasa jangkitan [74]. Oligosakarida kitin yang dibebaskan daripada dinding sel miselium yang menyerang oleh lisis sel atau terdegradasi oleh kitinase tumbuhan mengikat kepada oligomer kitin untuk menghalang persepsi tumbuhan, menyekat imuniti tumbuhan yang dicetuskan oleh kitin [74,75]. Selepas itu, kumpulan pengesan LysM kulat yang terlibat dalam perencatan imuniti tumbuhan telah ditemui.

Protein struktur LysM ekstraselular Colletotrichum higginsianum ChELP1 dan ChELP2 daripada kulat ascomycete yang menyebabkan penyakit antraknosa dalam tumbuhan memainkan peranan dwi dalam lampiran, fungsi sel, dan imunosupresi tumbuhan yang dicetuskan oleh kitin. ChELP1 dan ChELP2 memainkan peranan penting dalam mengekalkan virulensi kulat dan keupayaan mereka untuk menembusi sel epidermis Arabidopsis dan membran selofan [79]. Fungalysin metalloprotease dalam kulat anthracnose jagung Colletotrichum graminicola (Cgfl) mengandungi bukan sahaja dua domain LysM, tetapi juga metalloproteinase zink dari domain HEXXH tapak pemangkin yang dipelihara, dan dipelihara secara meluas dalam kulat. Selepas serangan jagung, Cgfl dinyatakan secara khusus semasa fasa biotropik, dan ditunjukkan bahawa kulat menggunakan strategi pengantaraan protein Cgfl dan LysM untuk mengawal isyarat kitin dengan menekan aktiviti kitinase perumah [80]. Begitu juga, kulat letupan padi Magnaporthe oryzae bukan sahaja bergantung pada protein LysM SLP1 tetapi juga pada aktiviti tambahan keluarga 9 protein (Aa9) homolog MoAa91 (daripada M. oryzae) yang diperlukan untuk pengecaman permukaan serta untuk menindas yang disebabkan oleh kitin. tindak balas imun tumbuhan. MoAa91 dikawal oleh isyarat protein G (RGS) dan protein seperti RGS yang diperlukan untuk pembangunan appressorium dan juga tertakluk kepada peraturan negatif oleh faktor transkripsi MoMsn2. Mutan MoAa91 membentuk sel-sel melekat yang tidak matang pada antara muka yang diakibatkan secara buatan dan mutan penghapusan gen mengurangkan sifat patogenik dengan ketara.

Kajian lanjut menunjukkan bahawa MoAa91 dirembeskan ke dalam ruang eksosom di mana ia mengikat dengan kitin dan oligosakarida kitin dengan bersaing dengan reseptor imun beras CEBiP, mengakibatkan perencatan tindak balas imun tumbuhan yang disebabkan oleh kitin [81]. Protein ZtGT2 daripada patogen gandum Zymoseptoria tritici mempunyai fungsi mengekalkan permukaan paling luar dinding sel kulat membantu dalam lanjutan hifa pada permukaan pepejal. Ia meluas dalam kulat dan kehilangannya mengakibatkan kehilangan virulensi patogen pada permukaan perumah yang timbul daripada kecacatan dalam sambungan hifa. Mutasi dalam ortolog ZtGT2 dalam kulat patogen Fusarium graminearum menghasilkan ekspresi peningkatan konstitutif beberapa transmembran dan protein yang dirembes, termasuk domain LysM yang penting Zt3LysM, pengesan virulensi pengikat kitin domain LysM. Walaupun lekatan pada permukaan daun tidak terjejas dalam mutan F. graminearum serumpun, kemerosotan teruk dalam pertumbuhan hifa dalam mutan mengakibatkan kehilangan patogenik yang sama dalam kulat yang tidak berkaitan secara taksonomi ini pada telinga gandum [82].

Mycosphaerella graminicola yang menyebabkan penyakit bercak Septoria tritici gandum membawa kesan Mg1LysM dan Mg3LysM yang merupakan homolog protein efektor protein ekstraselular 6 (Ecp6) daripada patogen kulat acuan daun biotropik Cladosporium fulvum. Kerja terdahulu telah menunjukkan bahawa pengesan kulat ini boleh mengikat kitin, oleh itu, seterusnya, melindungi hifa kulat terhadap kitinase yang berasal dari tumbuhan, mungkin dengan membantu patogen untuk mengelakkan tindak balas imun hos yang diaktifkan melalui reseptor kitin CERK1 dan CEBiP [76,77]. Protein struktur LysM Magnaporthe grisea merembeskan protein effector, merembeskan protein LysM 1 (SLP1), dan Rhizoctonia solani LysM effector (RsLysM) menghalang imuniti yang dicetuskan oleh kitin dengan mengikat kitin, tetapi mereka tidak dapat melindungi hifa daripada hidrolisis [76,77, 83]. Kajian terhadap 18 protein LysM yang diduga dalam Penicillium spp. mendapati bahawa tahap ekspresi PeLysM1, PeLysM2, PeLysM3, dan PeLysM4 meningkat dengan ketara semasa jangkitan patogen, tetapi tidak menjejaskan virulensi kulat. PeLysM3 juga terbukti mengawal percambahan spora dan kadar pertumbuhan [84].

Walau bagaimanapun, LysM kulat tidak selalunya hanya terlibat dalam manipulasi imuniti tumbuhan yang mengakibatkan kesan buruk pada perumah. Efektor LysM yang dirembeskan dikenal pasti daripada spesies kulat arbuscular mycorrhiza (AM) model Rhizophagus irregularis (RiSLM) adalah salah satu daripada protein effector yang paling tinggi dalam miselium intraradikal semasa simbiosis dengan hos Medicago truncatula. Eksperimen pengikatan in vitro telah menunjukkan bahawa RiSLM mengikat kitin oligosakarida untuk melindungi dinding sel kulat daripada kitinase. Di samping itu, RiSLM secara berkesan boleh mengganggu tindak balas imun yang dicetuskan oleh kitin untuk menumbangkan imuniti yang dicetuskan kitin semasa simbiosis, yang menunjukkan peranan umum pengesan LysM dalam kedua-dua kulat simbiotik dan patogenik pada satu ketika dalam evolusi [85,{{2} }]. Dalam keadaan yang sama, kulat Trichoderma viride yang bermanfaat menggunakan efektor seperti Tal6 yang mengasingkan oligomer GlcNAc, dengan itu mengganggu persepsi N-acetylglucosamine yang berasal dari kulat oleh jentera pengawasan tumbuhan yang membawa kepada perlindungan hifa kulat daripada kitinase hos [87].

N-glikosilasi sebagai pengubahsuaian selepas transkrip adalah mekanisme tipikal untuk effectors digunakan secara meluas oleh patogen kulat untuk memodulasi keupayaan mereka untuk mengelakkan imuniti perumah [88]. Alg{3}}pengantara N-glikosilasi Slp1 diperlukan untuk kestabilan protein dan pertalian kitinnya. N-glikosilasi dengan bantuan Slp1 diperlukan untuk mengelakkan imuniti semula jadi hos [88]. ChELP1 dan ChELP2 juga adalah N-glikosilasi [79]. Kajian ini mencadangkan bahawa N-glikosilasi adalah penting dan merupakan pengubahsuaian biasa untuk pengesan LysM kulat untuk mencapai pertalian kitin ultra tinggi [88]. Pengenalpastian berskala besar dan perbandingan protein N-glikosilasi pada pelbagai peringkat perkembangan biologi kulat patogenik Magnaporthe oryzae menunjukkan bahawa 559 tapak N-glikosilasi 355 protein telah dikenalpasti; kebanyakannya terlibat dalam proses pembangunan biologi yang berbeza, seperti miselia, konidia, dan lampiran dan pembezaan sel [89].

4. LysM Mengunci Manipulasi Tindak Balas Kekebalan antara Tumbuhan dan Patogen

Pandangan semasa tentang tindak balas pertahanan yang boleh didorong dalam interaksi tumbuhan-patogen ditangkap dengan baik dalam model yang dipanggil zigzag. Dalam model ini, pertahanan teraruh pertama diaktifkan oleh PRR, dan PRR adalah reseptor permukaan sel yang mengenali MAMP [90]. Tindak balas pertahanan ini termasuk pengukuhan dinding sel tempatan, pengeluaran spesies oksigen reaktif, dan pengeluaran dan pembebasan sebatian antimikrob, yang bersama-sama menghalang kebanyakan pencerobohan mikrob [1,3,7,90]. Apabila patogen berjaya mengatasi pertahanan tuan rumah dengan menggunakan efektor yang dirembeskan, kerentanan yang dicetuskan oleh efektor ditubuhkan, yang merupakan elemen utama model zigzag [1]. Protein LysM, ahli penting yang terdapat dalam tumbuhan dan kulat, harus memainkan peranan penting untuk menghubungkan modulasi imuniti antara tumbuhan dan patogen.

Semasa interaksi kulat-tumbuhan, apabila kulat menembusi penghalang tumbuhan pertama dan melibatkan permukaan perumah, protein LysM tumbuhan berfungsi sebagai PRR untuk mengenali kitin dan mendorong imuniti. Kilang itu menggunakan kitinase rembesan untuk menghidrolisis dinding sel kulat untuk membebaskan kitin oligo bebas. Selepas itu, isyarat pertahanan dihantar oleh kinase sitoplasma LysM hiliran, mencetuskan tindak balas imun tumbuhan untuk menyekat pembiakan kulat. Sebaliknya, kulat merembeskan protein LysM untuk menyekat imuniti yang disebabkan oleh kitin. Protein LysM mikrob melindungi dinding sel kulat daripada hidrolisis dengan mengikat ke permukaan paling luar atau bersaing dengan reseptor LysM tumbuhan untuk mengikat serpihan kitin dan akhirnya mengatasi imuniti tumbuhan untuk memudahkan jangkitan kulat.

Oleh itu, protein LysM menghubungkan manipulasi imuniti antara tumbuhan dan patogen. Ini telah ditunjukkan dengan baik dalam Verticillium spp. Dalam kapas, beberapa protein LysM mempunyai kesan tertentu pada rintangan kapas terhadap layu Verticillium, termasuk Gh-LYK1, Gh-LYK2, dan GhLYK5 [58], melalui keupayaan mengikat kitin mereka. Dalam V. dahliae, kesan LysM Vd2 menyumbang kepada virulensi patogen dan mengikat kitin untuk menyekat tindak balas imun yang disebabkan oleh kitin, dengan itu melindungi hifa kulat daripada hidrolisis oleh enzim hidrolitik tumbuhan [91]. Patogen bukan sahaja menggunakan pengesan LysM untuk menyekat imuniti tumbuhan dengan berinteraksi dengan polimer kitin untuk melindungi miselium, kerana Verticillium alfalfa juga merembeskan protein pengikat kitin Verticillium nonalfalfae (VnaChtBP) yang mengandungi domain motif pengikat karbohidrat 18 (CBM18) yang berinteraksi dengan polimer kitin [92]. Di samping itu, kajian terbaru ke atas V. dahliae mendapati bahawa penghapusan gen polysaccharide deacetylase (VdPDA1) memberi kesan serius kepada patogenik V. dahliae [93]. VdPDA1 mempunyai aktiviti deasetilase kitin oligomer yang kuat pada oligosakarida kitin larut dalam persekitaran alkali. Kajian lanjut mendedahkan bahawa oligosakarida kitin terdeasetilasi menghalang pengiktirafan reseptor LysM, yang membawa kepada penyekatan penghantaran isyarat imun deria chitin dalam intrasel, yang menindas tindak balas imun hos semasa hos-V. interaksi dahliae [93]. Oleh itu, kulat patogen boleh menyekat isyarat kitin dengan (1) merembeskan efektor badan ekstraselular dengan pertalian tinggi untuk oligomer kitin, (2) merembeskan efektor yang bersaing dengan kitin untuk mengikat dengan kinase reseptor LysM tumbuhan, (3) menyahasetilasi kitin untuk mengelakkan tindak balas imun.

5. Kesimpulan dan Perspektif untuk Kajian Masa Depan

Perlumbaan senjata bersama antara kulat dan tumbuhan menghasilkan tindak balas pertahanan tumbuhan terhadap kitin kulat melalui manipulasi imuniti antara tumbuhan dan patogen. Kulat yang berjaya telah mengembangkan protein effector LysM yang mengganggu tindak balas imun LysMmediated tumbuhan yang akhirnya membawa kepada kerentanan tumbuhan. Sebaliknya, tumbuhan telah mengembangkan reseptor LysM untuk merangsang tindak balas pertahanan. Apabila kulat berkembang untuk menghasilkan pengesan LysM baharu atau mengganggu imuniti perumah dengan cara lain, dipercayai tumbuhan juga akan bertindak balas dengan reseptor LysM baharu untuk mengekalkan imuniti tumbuhan.

Jauh daripada memahami protein LysM dalam tumbuhan dan kulat, isu keutamaan untuk memacu penyelidikan dalam masa terdekat termasuk yang berikut: (1) pemahaman semasa tentang pengesan LysM kulat dan mekanisme penghalangnya dalam isyarat kitin tumbuhan memerlukan kemajuan lebih lanjut, termasuk yang baru muncul. peranan pengesan kulat lain yang terlibat dalam pemodulatan imuniti yang saling berkaitan oleh perumah dan patogen, atau penemuan reseptor LysM tumbuhan yang tidak diketahui, dsb.; (2) pengenalpastian ciri-ciri berbeza/biasa bagi protein LysM tumbuhan dan kulat serta hubungan evolusinya (ini akan memudahkan pemahaman tentang evolusi bersama bagaimana LysM menghubungkan manipulasi imuniti antara tumbuhan dan patogen); (3) kecuali untuk fungsi manipulasi imuniti semasa interaksi tumbuhan-kulat, apakah fungsi lain protein LysM, terutamanya dalam kulat (selain ahli yang terlibat dalam manipulasi imuniti, fungsi biologi beberapa ahli protein LysM yang lain masih tidak jelas); dan (4) protein LysM kulat bertindak sebagai efektor untuk melindungi dinding sel daripada hidrolisis oleh kitinase tumbuhan dan memanipulasi imuniti semasa interaksi tumbuhan-kulat. Walau bagaimanapun, peranan protein LysM dalam simbiosis AM juga memerlukan penyiasatan lanjut untuk memudahkan penggunaan mikrob yang bermanfaat untuk kesihatan tumbuhan dan untuk mencapai keselamatan makanan secara mampan.

Sumbangan Pengarang:

X.-YY dan X.-FD menyusun topik kertas itu. S.-PH menulis draf asal. J.-JL, J.-PL, dan WJ mengambil bahagian dalam penyediaan dan semakan manuskrip. ND dan J.-YC menyediakan bantuan penyuntingan. Semua pengarang telah membaca dan bersetuju dengan versi manuskrip yang diterbitkan.

Pembiayaan:

Kerja ini disokong oleh geran daripada Program Penyelidikan dan Pembangunan Utama Negara China (2018YFE0112500), Program Belia Elit (Akademi Sains Pertanian China, CAAS) kepada J.-YC, geran Program Inovasi Sains dan Teknologi Pertanian kepada X. -FD, dan pemberian National Natural Science Foundation of China (32001845) kepada WJ

Penyata Lembaga Semakan Institusi:

Tidak berkaitan.

Kenyataan Persetujuan Termaklum:

Tidak berkaitan.

Penyata Ketersediaan Data:

Tidak berkaitan.

Penghargaan:

Kami memohon maaf terlebih dahulu kepada semua penyiasat yang penyelidikannya tidak dapat disebut dengan sewajarnya kerana had ruang. Kami mengucapkan terima kasih kepada Krishna V. Subbarao (University of California, Davis) atas cadangan berguna mereka.

Konflik Kepentingan:

Penulis mengisytiharkan tiada konflik kepentingan.

Rujukan

1. Zipfel, C. Reseptor pengecaman corak tumbuhan. Trend Immunol. 2014, 35, 345–351. [CrossRef]

2. Nürnberger, T.; Kemmerling, B. Reseptor protein kinase–reseptor pengecaman corak dalam imuniti tumbuhan. Trends Plant Sci. 2006, 11, 519–522. [CrossRef]

3. Lu, Y.; Tsuda, K. Perkaitan intim isyarat pengantara PRR- dan NLR dalam imuniti tumbuhan. Mol. Tumbuhan Mikrob Berinteraksi. 2021, 34, 3–14. [CrossRef]

4. Li, B.; Lu, D.; Shan, L. Ubiquitination reseptor pengecaman corak dalam imuniti semula jadi tumbuhan. Mol. Tumbuhan Pathol. 2014, 15, 737–746. [CrossRef]

5. Chisholm, ST; Coaker, G.; Hari, B.; Staskawicz, BJ Interaksi hos-mikrob: Membentuk evolusi tindak balas imun tumbuhan. Sel 2006, 124, 803–814. [CrossRef] [PubMed]

6. Yu, X.; Feng, B.; Dia, P.; Shan, L. Daripada huru-hara kepada keharmonian: Respons dan isyarat mengenai pengecaman corak mikrob. Annu. Rev. Phytopathol. 2017, 55, 109–137. [CrossRef] [PubMed]

7. Newman, MA; Sundelin, T.; Nielsen, JT; Erbs, G. MAMP (corak molekul berkaitan mikrob) mencetuskan imuniti dalam tumbuhan. Depan. Sci tumbuhan. 2013, 4, 139. [CrossRef] [PubMed]

8. Cui, H.; Tsuda, K.; Parker, J. Kekebalan yang dicetuskan oleh efektor: Dari persepsi patogen kepada pertahanan yang teguh. Annu. Rev. Plant Biol. 2015, 66, 487–511. [CrossRef]

9. Dubey, M.; Vélëz, H.; Broberg, M.; Jensen, DF; Karlsson, M. Clonostachys rosea LysM protein mengawal perkembangan kulat dan menyumbang kepada perlindungan hifa dan ciri-ciri biokawalan. Depan. mikrobiol. 2020, 11, 679. [CrossRef] [PubMed]

10. Buist, G.; Steen, A.; Kok, J.; Kuipers, OP LysM, motif protein yang diedarkan secara meluas untuk mengikat (peptida)glycans. Mol. mikrobiol. 2008, 68, 838–847. [CrossRef]

11. Dworkin, J. Pengesanan karbohidrat kulat dan bakteria: Adakah struktur kitin dan peptidoglikan yang serupa memainkan peranan dalam disfungsi imun? Pathog PLoS. 2018, 14, e1007271. [CrossRef] [PubMed]

12. Oi, V.; Vuong, T.; Hardy, R.; Reidler, J.; Dangle, J.; Herzenberg, L.; Stryer, L. Urutan nukleotida Bacillus phage phi 29 gen 14 dan 15: Homologi gen 15 dengan lisozim fag lain. Asid Nukleik Res. 1986, 14, 10001–10008.

13. De Wit, PJ; Mehrabi, R.; Van den Burg, HA; Stergiopoulos, I. Protein pengesan kulat: Dahulu, sekarang dan akan datang. Mol. Tumbuhan Pathol. 2009, 10, 735–747. [CrossRef] [PubMed]

14. Zhang, XC; Meriam, SB; Stacey, G. Genomik evolusi gen LysM dalam tumbuhan darat. BMC Evol. biol. 2009, 9, 183. [CrossRef]

15. Zhang, XC; Meriam, SB; Stacey, G. Evolusi molekul kinase seperti reseptor jenis motif lisin dalam tumbuhan. Fisiol Tumbuhan. 2007, 144, 623–636. [CrossRef]

16. Miya, A.; Albert, P.; Shinya, T.; Desaki, Y.; Ichimura, K.; Shirasu, K.; Narusaka, Y.; Kawakami, N.; Kaku, H.; Shibuya, N. CERK1, kinase reseptor LysM, adalah penting untuk isyarat elicitor kitin dalam Arabidopsis. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2007, 104, 19613–19618. [CrossRef]

17. Shimizu, T.; Nakano, T.; Takamizawa, D.; Desaki, Y.; Ishii-Minami, N.; Nishizawa, Y.; Minami, E.; Okada, K.; Yamane, H.; Kaku, H.; et al. Dua molekul reseptor LysM, CEBiP dan OsCERK1, secara kooperatif mengawal isyarat elisitor kitin dalam beras. Loji J. 2010, 64, 204–214. [CrossRef]

18. Wan, J.; Zhang, XC; Neece, D.; Ramonell, KM; Clough, S.; Kim, SY; Stacey, MG; Stacey, G. Kinase seperti reseptor LysM memainkan peranan penting dalam isyarat kitin dan rintangan kulat dalam Arabidopsis. Sel Tumbuhan 2008, 20, 471–481. [CrossRef]

19. Iizasa, E.; Mitsutomi, M.; Nagano, Y. Pengikatan langsung kinase seperti reseptor LysM tumbuhan, LysM RLK1/CERK1, kepada kitin secara in vitro. J. Biol. Kimia. 2010, 285, 2996–3004. [CrossRef] [PubMed]

20. Brotman, Y.; Landau, U.; Pnini, S.; Lisec, J.; Balazadeh, S.; Mueller-Roeber, B.; Zilberstein, A.; Willmitzer, L.; Chet, I.; Viterbo, A. Kinase seperti reseptor LysM LysM RLK1 diperlukan untuk mengaktifkan tindak balas pertahanan dan tekanan abiotik yang disebabkan oleh overexpression kitinase kulat dalam tumbuhan Arabidopsis. Mol. Loji 2012, 5, 1113–1124. [CrossRef]

21. Chen, L.; Hamada, S.; Fujiwara, M.; Zhu, T.; Thao, NP; Wong, HL; Krishna, P.; Ueda, T.; Kawasaki, T.; Shimamoto, K. Kompleks pendamping Hop/Sti1-Hsp90 memudahkan pematangan dan pengangkutan reseptor PAMP dalam imuniti semula jadi beras. Mikrob Hos Sel 2010, 7, 185–196. [CrossRef] [PubMed]

22. Akamatsu, A.; Wong, HL; Fujiwara, M.; Okuda, J.; Nishida, K.; Uno, K.; Imai, K.; Umemura, K.; Kawano, Y.; Shimamoto, K. Modul OsCEBiP/OsCERK1-OsRacGEF1-OsRac1 ialah komponen awal yang penting dalam imuniti beras akibat kitin. Mikrob Hos Sel 2013, 13, 465–476. [CrossRef]

23. Shinya, T.; Yamaguchi, K.; Desaki, Y.; Yamada, K.; Narisawa, T.; Kobayashi, Y.; Maeda, K.; Suzuki, M.; Tanimoto, T.; Takeda, J. Regulasi selektif terhadap tindak balas pertahanan yang disebabkan oleh kitin oleh kinase sitoplasma seperti reseptor Arabidopsis PBL27. Loji J. 2014, 79, 56–66. [CrossRef] [PubMed]

24. Yamaguchi, K.; Yamada, K.; Ishikawa, K.; Yoshimura, S.; Hayashi, N.; Uchihashi, K.; Ishihama, N.; Kishi-Kaboshi, M.; Takahashi, A.; Tsuge, S. Kinase sitoplasma seperti reseptor yang disasarkan oleh pengesan patogen tumbuhan difosforilasi secara langsung oleh reseptor kitin dan mengantara imuniti beras. Mikrob Hos Sel 2013, 13, 347–357. [CrossRef]

For more information:1950477648nn@gmail.com