Peranan Muncul Kloroplas Epidermis Motil dalam Kekebalan Tumbuhan

Abstrak:

Epidermis tumbuhan mengandungi kloroplas kecil atipikal. Walau bagaimanapun, peranan fisiologi organel ini tidak jelas berbanding dengan kloroplas mesofil besar, fungsi yang terkenal ialah fotosintesis. Walaupun pengetahuan tentang penglibatan kloroplas dalam imuniti tumbuhan telah diperluaskan sehingga kini, perbezaan antara kloroplas epidermis dan mesofil adalah di luar skop kajian ini. Memandangkan peranan epidermis tumbuhan sebagai penghalang kepada tekanan alam sekitar, termasuk serangan patogen, dan fungsi berkaitan imun kloroplas, penyelidikan pertahanan tumbuhan mengenai kloroplas epidermis adalah bidang yang sedang berkembang. Kajian terkini telah mendedahkan pergerakan dinamik kloroplas epidermis sebagai tindak balas kepada patogen kulat dan oomycete. Tambahan pula, protein yang berkaitan dengan kloroplas epidermis dan kejadian selular yang berkait rapat dengan rintangan epidermis terhadap patogen telah dilaporkan. Dalam ulasan ini, saya telah memberi tumpuan kepada kemajuan terkini dalam imuniti tumbuhan yang dimediasi kloroplas epidermis.

Kata kunci: kloroplas epidermis; pergerakan kloroplas; stromule; patogen tumbuhan; penembusan; rintangan bukan hos; pertahanan prainvasif; Arabidopsis thaliana; Nicotiana benthamiana; CHUP1.

Kekebalan tumbuhan dan kekebalan manusia adalah dua mekanisme pertahanan yang berbeza, dan terdapat perbezaan yang jelas:

1. Patogen yang berbeza untuk melawan: tumbuhan terutamanya menentang patogen biologi seperti bakteria, kulat dan virus, manakala imuniti manusia terutamanya menentang bakteria dan virus.

2. Kaedah tindak balas imun yang berbeza: imuniti tumbuhan terutamanya mempertahankan terhadap patogen melalui pengasingan fizikal, perencatan kimia, dan peraturan gen, manakala imuniti manusia terutamanya menentang patogen melalui makrofaj, sel T dan sel B.

3. Kekhususan imun yang berbeza: Kekebalan tumbuhan menggunakan kaedah pertahanan yang sama terhadap semua patogen, iaitu, imuniti tidak spesifik, manakala imuniti manusia adalah khusus, mampu mengenali dan menghasilkan tindak balas imun yang sepadan terhadap patogen tertentu.

4. Memori imun yang berbeza: Tumbuhan tidak mempunyai keupayaan ingatan imun, iaitu, apabila mereka telah menentang patogen tertentu, mereka masih perlu memulakan semula tindak balas imun pada kali berikutnya mereka menghadapi patogen yang sama. Sistem imun manusia mempunyai keupayaan ingatan imun, iaitu, selepas menentang patogen, ia akan mempunyai ingatan imun jangka panjang untuk patogen ini, dan apabila ia bertemu semula dengan patogen yang sama, ia boleh menjana tindak balas imun dengan cepat. , dengan itu berkesan mengawal Jangkitan patogen. Jadi secara perbandingan, imuniti manusia kita juga sangat penting. Kita perlu fokus untuk meningkatkan imuniti kita. Cistanche deserticola boleh melakukannya. Polisakarida dalam daging boleh mengawal tindak balas imun sistem imun manusia dan meningkatkan keupayaan tekanan sel imun. , Meningkatkan kesan bakteria sel imun.

Klik suplemen cistanche deserticola

1. Pengenalan

Epidermis organisma multisel, termasuk tumbuhan, bertindak sebagai penghalang untuk melindungi daripada pelbagai tekanan seperti perubahan dalam persekitaran luaran dan serangan patogen. Dari perspektif patogen, menembusi sel epidermis tumbuhan adalah langkah pertama yang penting dalam pencerobohan; khususnya, patogen kulat dan oomycete perlu menembusi terus ke dalam epidermis tumbuhan dan membangunkan hifa invasif di dalam untuk jangkitan yang berjaya. Sebagai contoh, kulat antraknosa spesies Colletotrichum dan kulat letupan beras Pyricularia oryzae (syn. Magnaporthe oryzae) membentuk sel berbentuk kubah melanisasi yang dipanggil appressorium pada permukaan tumbuhan untuk membentuk pasak penembusan dalam epidermis tumbuhan perumah, diikuti oleh invasif. sambungan hifa dan wabak penyakit yang merosakkan [1].

Walau bagaimanapun, jika tumbuhan itu bukan perumah, patogen kulat ini boleh membentuk appressorium melanized, tetapi tidak boleh menembusi sel epidermis disebabkan oleh rintangan bukan perumah pra-invasif (NHR) tumbuhan, yang secara amnya memberikan imuniti yang tahan lama, teguh dan spektrum luas serta berkesan menghalang pencerobohan sejumlah besar kulat dan oomycetes yang tidak disesuaikan dalam interaksi yang tidak serasi [2,3]. Dalam model tumbuhan brassicaceous Arabidopsis thaliana, telah dilaporkan bahawa banyak laluan dan komponen imun menyokong penggunaan NHR epidermis dalam cara berbilang lapisan terhadap kemasukan patogen kulat dan oomycete yang tidak disesuaikan, seperti Blumeria graminis f. sp. hordei [4–12], Colletotrichum tropicale [13–16], P. oryzae [17–22], dan Phytophthora infestans [6,7]. Walau bagaimanapun, pemahaman lengkap tentang asas molekul NHR prainvasif masih sukar difahami. Untuk mendapatkan pemahaman yang komprehensif tentang NHR, adalah penting untuk mengenal pasti kejadian dan komponen berkaitan imun yang tidak diketahui dalam epidermis tumbuhan.

Dalam tumbuhan yang lebih tinggi, kecuali beberapa tumbuhan, seperti tembakau, telah lama dipercayai bahawa tiada kloroplas wujud dalam sel epidermis selain daripada sel pengawal [23-26]. Kebanyakan kajian mengenai kloroplas tertumpu pada sel mesofil, di mana banyak kloroplas besar biasa sangat dibezakan untuk fotosintesis [27-29]. Walau bagaimanapun, kloroplas kecil atipikal yang mengandungi klorofil juga telah diperhatikan dalam sel turapan epidermis A. thaliana, walaupun tilakoid, yang bertanggungjawab untuk tindak balas fotosintesis yang bergantung kepada cahaya, kurang berkembang [30-36]. Oleh itu, peranan fisiologi kloroplas epidermis adalah topik yang baru muncul dalam bidang sains tumbuhan.

Kloroplas diketahui berfungsi sebagai penderia alam sekitar terhadap pelbagai tekanan biotik dan abiotik [37,38]. Sebagai contoh, untuk tindak balas imun tumbuhan terhadap patogen, utusan sekunder, seperti spesies oksigen reaktif (ROS) dan kalsium (Ca2 plus), dan prekursor fitohormon, seperti asid salisilik (SA), asid jasmonik dan asid absisik, adalah semuanya berasal daripada kloroplas [39–42]. Terdapat banyak ulasan yang sangat baik mengenai peranan kloroplas dalam imuniti tumbuhan. Saya merujuk pembaca kepada ulasan baru-baru ini, yang akan memberikan gambaran keseluruhan tindak balas pertahanan tumbuhan berkaitan kloroplas [43-47].

Walau bagaimanapun, terdapat sangat sedikit kajian pertahanan tumbuhan yang menumpukan pada kloroplas epidermis, dan perbezaan fungsi antara kloroplas epidermis dan mesofil dalam sistem imun tumbuhan tidak menarik banyak perhatian. Baru-baru ini, beberapa laporan menunjukkan penglibatan kloroplas epidermis dalam imuniti tumbuhan. Dalam ulasan ini, tumpuan utama adalah pada kloroplas epidermis, dan kemajuan terkini dalam imuniti epidermis tumbuhan telah diterangkan.

2. Tindak Balas Kloroplas Epidermis Mengawal Kemasukan Patogen Kulat dalam A. thaliana

2.1. Pergerakan Intraselular Kloroplas Epidermis sebagai Tindak Balas kepada Patogen Kulat dalam A. thaliana

Dalam keadaan mantap A. thaliana, kloroplas epidermis tidak diperhatikan berhampiran dinding periclinal atas (permukaan) sel turapan, kerana ia biasanya diletakkan pada dinding periclinal bawah (bawah) dan antiklinal. Dalam laporan baru-baru ini, saya mendapati bahawa kloroplas epidermis muncul di permukaan sel turapan sebagai tindak balas kepada kulat Colletotrichum dengan pembentukan appressorium melanized, dan menamakan fenomena ini sebagai tindak balas kloroplas epidermis (ECR) (Rajah 1) [48].

Interestingly, ECR occurs more strongly against nonadapted fungi such as the Japanese flowering cherry pathogen Colletotrichum nymphaea PL1-1-b, the cosmos pathogen Colletotrichum fioriniae CC1, and the apple pathogen Colletotrichum siamense MAF1, compared to the adapted Brassicaceae pathogen Colletotrichum higginsianum Abr1-5, which readily penetrates and infects wild-type plants of A. thaliana [48]. Furthermore, the frequency of ECR varies according to the nonadapted fungal strains; the order of ECR-inducing ability in the wild-type plant is as follows: C. nymphaea PL1-1-B > C. fioriniae CC1 > C. siamense MAF1, while two other nonadapted strains, hau tree pathogen C. siamense COC4, and cucurbit pathogen Colletotrichum orbiculare 104-T, do not trigger ECR in the wild-type plant [48]. Importantly, C. siamense COC4 and C. orbiculare 104-T sufficiently induce ECR in plants with a mutation in the PEN2 gene [48], which encodes an atypical myrosinase that works as a core preinvasive NHR contributor against many fungal and oomycete pathogens [6,9,13,17,48–50], although these two nonadapted pathogens cannot invade pen2 mutants. The frequencies of ECR in the pen2 mutant against C. fioriniae CC1 and C. siamense MAF1 are also higher than those in the wild-type plant, whereas other single mutants of immune-related genes such as EDR1, GSH1 EDS5, and CAS have little effect on ECR [48]. These results suggest that ECR is preferentially activated when PEN2-based antifungal preinvasive defense becomes ineffective in epidermal cells. Similarly, in penetration tests on multiple Arabidopsis mutants with many immune-related mutations, these five nonadapted Colletotrichum strains displayed the differential abilities to overcome preinvasive NHR in the same order as the ECR-inducing ability; C. nymphaea PL1-1-B and C. fioriniae CC1 can invade the epidermis of the wild-type plant to some degree and more of the pen2 mutant, whereas C. siamense MAF1, COC4, and C. orbiculare 104-T can break through the epidermal NHR only in the presence of pen2 mutation or with additional mutations such as edr1, gsh1, eds5, and cas (Figure 2, Redrawn from [51]) [48,51]. Thus, there is a tight link between ECR induction in plants and the invasion ability of the nonadapted Colletotrichum fungi, which implies the involvement of ECR in epidermal preinvasive NHR, because these fungal pathogens are incompatible with and definitely cannot infect A. thaliana. The contribution of ECR to preinvasive NHR is described in a later section. Int. J. Mol. Sci. 2022, 23, x FOR PEER REVIEW 3 of 17 readily penetrates and infects wild-type plants of A. thaliana [48]. Furthermore, the frequency of ECR varies according to the nonadapted fungal strains; the order of ECR-inducing ability in the wild-type plant is as follows: C. nymphaea PL1-1-B > C. fioriniae CC1 >C. siamense MAF1, manakala dua strain lain yang tidak disesuaikan, patogen pokok hau C. siamense COC4, dan patogen cucurbit Colletotrichum orbiculare 104-T, tidak mencetuskan ECR dalam tumbuhan jenis liar [48].

Yang penting, C. siamense COC4 dan C. orbiculare 104-T cukup mendorong ECR dalam tumbuhan dengan mutasi dalam gen PEN2 [48], yang mengekod myrosinase atipikal yang berfungsi sebagai penyumbang NHR prainvasif teras terhadap banyak kulat dan oomycete. patogen [6,9,13,17,48-50], walaupun kedua-dua patogen yang tidak disesuaikan ini tidak boleh menyerang mutan pen2. Frekuensi ECR dalam mutan pen2 terhadap C. fioriniae CC1 dan C. siamense MAF1 juga lebih tinggi daripada yang terdapat dalam tumbuhan jenis liar, manakala mutan tunggal gen berkaitan imun yang lain seperti EDR1, GSH1 EDS5 dan CAS mempunyai sedikit kesan pada ECR [48]. Keputusan ini menunjukkan bahawa ECR lebih disukai diaktifkan apabila2-pertahanan prainvasif antikulat berasaskan PEN menjadi tidak berkesan dalam sel epidermis.

Begitu juga, dalam ujian penembusan ke atas berbilang mutan Arabidopsis dengan banyak mutasi berkaitan imun, lima strain Colletotrichum yang tidak disesuaikan ini memaparkan kebolehan pembezaan untuk mengatasi NHR prainvasif dalam susunan yang sama seperti keupayaan mendorong ECR; C. nymphaea PL1-1-B dan C. fioriniae CC1 boleh menyerang epidermis tumbuhan jenis liar pada tahap tertentu dan lebih banyak mutan pen2, manakala C. siamense MAF1, COC4 dan C. orbiculare {{8 }}T boleh menembusi NHR epidermis hanya dengan kehadiran mutasi pen2 atau dengan mutasi tambahan seperti edr1, gsh1, eds5, dan cas (Rajah 2, Dilukis semula daripada [51]) [48,51]. Oleh itu, terdapat hubungan rapat antara induksi ECR dalam tumbuhan dan keupayaan pencerobohan kulat Colletotrichum yang tidak disesuaikan, yang membayangkan penglibatan ECR dalam NHR prainvasif epidermis, kerana patogen kulat ini tidak serasi dengan dan pasti tidak boleh menjangkiti A. thaliana. Sumbangan ECR kepada NHR prainvasif ialah mutan Arabidopsis bukan hos telah dinilai berdasarkan kadar kemasukan pengantara apresorium melanisasi (MAE) dan dikelaskan. Kadar MAE ( peratus ) dikira menggunakan formula berangka berikut: (bilangan appresoria melanized dengan pembentukan hifa invasif)/(bilangan appressoria melanized). C. higginsianum Abr1-5 (MAFF305635) yang disesuaikan ditunjukkan sebagai kawalan. Peratusan ujian kemasukan kulat sebagai "−", " tambah /−", " tambah ", " tambah tambah ", " tambah tambah tambah ", dan " tambah tambah tambah tambah " ialah 0–2 peratus , 2–10 peratus , 10–20 peratus , 20–35 peratus , 35–60 peratus dan 60–100 peratus , masing-masing. nd: tidak ditentukan. Diadaptasi daripada [51].

ECR tidak khusus untuk Colletotrichum. Kloroplas epidermis juga muncul di permukaan selepas inokulasi dengan patogen yang tidak disesuaikan P. oryzae, yang menunjukkan pencerobohan tumbuhan jenis apressorium-mediated entry (MAE) melanized tetapi secara filogenetik berkait jauh dengan Colletotrichum [48]. Kekerapan ECR yang disebabkan oleh P. oryzae juga meningkat dalam mutan pen2. Oleh itu, ECR mungkin tindak balas epidermis spektrum luas kepada pelbagai jenis patogen kulat. Idea ini konsisten dengan penemuan baru bahawa kulat Alternaria alternata yang tidak disesuaikan, yang bukan patogen jenis MAE dan membentuk konidia melanisasi, juga mendorong ECR dalam bukan hos A. thaliana, terutamanya dengan kehadiran mutasi pen2 (Rajah 3) .

2.2. Pencetus Tindak Balas Kloroplas Epidermis

Walaupun bagaimana epidermis tumbuhan mengenali patogen kulat dan mendorong ECR masih menjadi persoalan terbuka, beberapa data menunjukkan korelasi yang menarik antara ciri-ciri berkaitan percubaan kemasukan kulat dan induksi ECR [48]. Beberapa molekul yang berasal dari patogen yang dikaji dengan baik adalah corak molekul yang berkaitan dengan patogen/mikrob (PAMP/MAMP), yang sangat terpelihara di kalangan patogen spektrum luas dan menyumbang kepada daya majunya [52]. Corak molekul yang berkaitan dengan kerosakan (DAMP), molekul yang berasal dari hos seperti Pep1 yang dikeluarkan secara ekstrasel semasa pencerobohan patogen, juga merupakan petunjuk untuk tindak balas imun semula jadi [53]. PAMP/DAMP diiktiraf oleh reseptor pengecaman corak tumbuhan (PRR), dan imuniti yang dicetuskan oleh PAMP/DAMP dimulakan melalui protein yang berkaitan dengan PRR, seperti RLP 23 dan RLP30, protein seperti reseptor (RLP), FLS2 dan BAK1 yang tertanam membran. , kinase seperti reseptor tertanam membran (RLKs), dan BIK1 dan PBL1, kinase sitoplasma seperti reseptor (RLCKs) [54-61].

Ulasan luar biasa mengenai isyarat PRR dalam imuniti tumbuhan telah diterbitkan oleh beberapa penyelidik [62-65]. Menariknya, ECR tidak bergantung pada RLK pengesan BAK1, BIK1, PBL1, Pep1-, PEPR1 dan PEPR2; oleh itu, peristiwa isyarat PAMP dan/atau DAMP, sekurang-kurangnya yang dimediasi oleh RLK dan RLCK ini, tidak terlibat dalam induksi ECR [48]. Tambahan pula, kuantifikasi ECR dalam loji mutan pen2 terhadap berbilang mutan orbikular C. kekurangan dalam pelbagai langkah morfogenesis berkaitan pencerobohan mendedahkan bahawa pembentukan pasak penembusan, struktur kulat seperti jarum yang muncul dari apresorium untuk kemasukan yang berjaya ke dalam loji. epidermis, adalah penting untuk induksi ECR [48].

Kulat patogenik tumbuhan dan oomycetes merembeskan senjata protein virulensi, dipanggil efektor, untuk memanipulasi proses selular tumbuhan dan mendorong penindasan imun. Banyak ulasan telah diterbitkan mengenai pengesan patogen tumbuhan [66-70]. Dalam Colletotrichum, protein effector berlabel pendarfluor lebih disukai terkumpul di liang bawah apresorium untuk rembesan melalui pasak penembusan [71,72]. Rembesan effector ini bergantung pada v-SNARE SEC22-laluan trafik intraselular yang diantara dalam kulat [72] dan, menariknya, berkorelasi dengan aruhan ECR [48]. Pemerhatian ini membayangkan calon berpotensi berikut sebagai pencetus ECR: (i) molekul yang berasal dari patogen yang dirembeskan daripada pasak penembusan semasa ujian kemasukan kulat dan (ii) isyarat terbitan tumbuhan yang dijana sebagai tindak balas kepada tahap perkembangan kulat dalam percubaan untuk menembusi. ECR ialah kejadian sejagat terhadap pelbagai jenis patogen kulat, termasuk spesies Colletotrichum, P. oryzae, dan A. alternata (Rajah 3) [48]. Oleh itu, pengesan biasa yang terhad kepada julat sempit patogen kulat untuk kekhususan perumahnya mungkin bukan petunjuk ECR; sebaliknya, enzim yang merendahkan dinding sel biasa atau pengesan teras yang sangat terpelihara daripada pelbagai kulat patogen atau isyarat kerosakan tumbuhan yang tidak dikaitkan dengan Pep1 mungkin mencetuskan ECR dalam epidermis tumbuhan.

2.3. Pengatur Tindak Balas Kloroplas Epidermis dan Rintangan Bukan Hos Prainvasif Arabidopsis

Kloroplas mesofil besar menunjukkan pergerakan intraselular berdasarkan keamatan cahaya untuk fotosintesis yang selamat dan cekap; mereka melarikan diri daripada cahaya yang kuat dan berhijrah ke dinding antiklin sel untuk mengelakkan kerosakan foto (tindak balas pengelakan) dan bergerak ke arah cahaya yang lemah dan menetap di dinding periclinal untuk meningkatkan kecekapan fotosintesis (tindak balas pengumpulan). Banyak protein pengawalseliaan fenomena penyesuaian ini, yang dipanggil pergerakan pemindahan foto kloroplas, telah dikenal pasti dalam sel mesofil [73]. Walau bagaimanapun, terdapat beberapa laporan, dan sedikit yang diketahui tentang komponen yang mengawal pergerakan intraselular kloroplas epidermis [74,75]. Dalam konteks ini, saya baru-baru ini menunjukkan bahawa ECR dalam sel epidermis berkongsi protein pengawalseliaan biasa dengan pergerakan pemindahan foto kloroplas mesofil [48]. Protein pengikat aktin CHUP1 menjana daya motif berasaskan kloroplas aktin dan penting untuk kedua-dua pengumpulan dan tindak balas pengelakan [76-78], manakala protein J-domain JAC1 seperti auxilin mengawal penampilan dan kehilangan filamen kloroplas-aktin. dan diperlukan untuk tindak balas pengumpulan [79]. A. thaliana yang diubah suai secara genetik menunjukkan bahawa ekspresi berlebihan protein CHUP1 menyebabkan penindasan kuat ECR.

Biasanya, kloroplas epidermis hampir tidak dikesan di kawasan permukaan, walaupun selepas inokulasi dengan patogen kulat yang tidak disesuaikan [48]. Walau bagaimanapun, overexpression JAC1 atau pemadaman CHUP1 membawa kepada kedudukan konstitutif kloroplas epidermis di permukaan, tanpa mengira inokulasi kulat [48]. Oleh itu, CHUP1 dan JAC1 mengawal secara negatif dan positif, masing-masing, kedudukan kloroplas epidermis di kawasan permukaan sel turapan (Rajah 4). Perlu diperhatikan bahawa inokulasi mutan chup1 dengan kepekatan tinggi kulat tidak disesuaikan hanya sedikit meningkatkan populasi kloroplas permukaan, dengan itu mencadangkan kerosakan ECR oleh pengurangan protein CHUP1. Sebaliknya, phototropin 1 dan 2, yang merupakan reseptor cahaya biru yang bertanggungjawab untuk pergerakan pemindahan foto kloroplas [80-82], boleh diketepikan untuk pengaktifan ECR [48]. Oleh itu, lokasi foto kloroplas dan ECR mempunyai sistem pengecaman rangsangan yang berbeza untuk cahaya dan patogen, masing-masing, tetapi berkongsi sekurang-kurangnya beberapa komponen pengawalseliaan hiliran. Dari sudut pandangan perbezaan antara mesofil dan kloroplas epidermis, kepelbagaian sistem penyesuaian terhadap tekanan persekitaran yang berbeza mungkin mencerminkan strategi survival tumbuhan yang terperinci.

Sama ada ECR menyumbang kepada imuniti tumbuhan dalam sel epidermis A. thaliana adalah persoalan yang menarik. Untuk menjelaskan penglibatan ECR dalam NHR prainvasif, kesan kerosakan ECR dengan mengekspresikan atau mengurangkan protein CHUP1 pada kadar MAE pelbagai kulat yang tidak disesuaikan dalam epidermis tumbuhan telah disiasat [48]. C. nymphaea PL1-1-B, yang menunjukkan ketidakserasian yang agak rendah dengan A. thaliana berbanding kulat lain yang tidak disesuaikan, menunjukkan peningkatan kadar MAE dalam tumbuhan yang terjejas ECR (Rajah 2) [48]. Selain itu, dalam tumbuhan dengan pen2 atau mutasi tambahan lain seperti edr1, gsh1, eds5, dan cas, peningkatan atau penurunan dalam tahap protein CHUP1 menggalakkan kadar MAE C. fioriniae CC1, C. siamense MAF1, COC4, dan C. . orbiculare 104-T (Rajah 2) [48]. Keputusan yang sama diperoleh untuk kadar MAE P. oryzae. Sehubungan itu, ECR ialah tindak balas tegasan tumbuhan, yang mana NHR prainvasif dipertingkatkan dalam sel epidermis apabila patogen kulat mencuba pencerobohan melalui pasak penembusan.

Seperti yang diterangkan, ECR lebih disukai diaktifkan sekiranya tiada laluan pertahanan2-yang berkaitan PEN. Begitu juga, inokulasi C. fioriniae CC1 yang tidak disesuaikan juga mendorong ekspresi banyak gen berkaitan pertahanan, seperti PAD3, CYP79B2, CYP71A13, PDF1.2a, MYB51, PR1, FRK1, dan NHL10, hanya dalam kes mutasi pen2, walaupun ambang untuk ECR adalah lebih rendah daripada itu untuk ekspresi gen ini [48]. Berdasarkan struktur berlapis NHR loji, ECR ialah salah satu tindak balas pertahanan yang diprogramkan untuk menyandarkan NHR prainvasif apabila laluan yang terlibat dalam pertahanan prainvasif lapisan lebih tinggi, termasuk laluan berkaitan PEN2-, tidak berkesan [ 48,51].

Ini konsisten dengan hubungan antara A. thaliana dan patogen tidak disesuaikan C. nymphaea PL1-1-B yang tidak serasi yang lebih rendah, yang sebahagiannya mengatasi pertahanan prainvasif lapisan tinggi [51]; C. nymphaea PL1-1-B dengan kuat mencetuskan ECR dan juga mendorong gen berkaitan pertahanan dalam tumbuhan jenis liar [48]. Beberapa kulat fitopatogenik, seperti C. nymphaea PL1-1-B, yang sebahagiannya mengatasi pertahanan prainvasif lapisan tinggi A. thaliana dianggap wujud dalam alam semula jadi. Oleh itu, tumbuhan telah mengembangkan ECR sebagai salah satu mekanisme NHR epidermis terhadap jenis patogen kulat ini (Rajah 4).

3. Komponen Imun Setempat Epidermis Kloroplas Menyumbang kepada Rintangan Bukan Hos Antikulat Prainvasif Arabidopsis

3.1. Penyetempatan Keutamaan Komponen Berkaitan Imun kepada Kloroplas Epidermis Motil dalam A. thaliana

Bagaimana ECR menyumbang kepada NHR prainvasif terhadap patogen kulat yang tidak disesuaikan masih belum dijelaskan sepenuhnya. Pengimejan sel hidup pendarfluor mendedahkan bahawa komponen berkaitan imun, seperti -glutamylcysteine ​​​​synthetase GSH1, Ca2 plus -sensing reseptor CAS, pengangkut keluarga MATE EDS5, isochorismate synthase ICS1/SID2, dan aminotransferase ALD1, telah disetempatkan dalam kloroplas kecil epidermis (Rajah 4) [15,48,83–86]. Menariknya, isyarat pendarfluor komponen ini dalam kloroplas epidermis jauh lebih kuat daripada isyarat dalam kloroplas mesofil besar [48,83,85,86]. Dalam sel turapan yang diaktifkan ECR selepas inokulasi dengan C. fioriniae CC1 yang tidak disesuaikan, protein GSH1, EDS5, dan CAS didapati menyetempat ke kawasan permukaan bersama-sama dengan kloroplas epidermis motil, menunjukkan hubungan yang ketat antara ECR dan kedudukan intraselular ini. komponen imun [48]. Pemerhatian ini boleh mengukuhkan kepentingan kloroplas epidermis dalam imuniti tumbuhan

3.2. Komponen Imun Setempat Epidermis Kloroplas dan Pertahanan Prainvasif dalam A. thaliana

GSH1 menyumbang kepada pertahanan tumbuhan melalui biosintesis glutation dalam kedua-dua interaksi A. thaliana-patogen yang serasi dan tidak serasi [15,87]. CAS terlibat dalam isyarat sementara Ca2 ditambah dalam kloroplas semasa imuniti tumbuhan [88], dan pengesan kulat yang disasarkan CAS Sclerotinia sclerotiorum mengganggu isyarat SA dalam tumbuhan perumah [89]. ICS1/SID2 dan EDS5 diperlukan untuk biosintesis dan pengangkutan prekursor SA, masing-masing, semasa tindak balas imun tumbuhan [85,90,91]. Hubungan ketat antara komponen imun dan kloroplas epidermis ini membayangkan penglibatan mereka dalam NHR epidermis terhadap patogen kulat yang mencetuskan ECR. Sumbangan GSH1, CAS, EDS5, dan ICS1/SID2 kepada NHR prainvasif terhadap kulat tidak disesuaikan telah ditunjukkan; C. nymphaea PL1-1-B menunjukkan peningkatan MAE dalam epidermis mutan tunggal gsh1, cas, dan eds5 berbanding dengan tumbuhan jenis liar [51], manakala kesan serupa mutasi ini pada MAE C. fioriniae CC1, C. siamense MAF1, dan P. oryzae diperhatikan dalam setiap mutan berganda dengan mutasi pen2 (Rajah 2) [48].

Kadar MAE yang meningkat bagi C. siamense COC4 dan C. orbiculare 104-T yang lebih tidak serasi telah disahkan dalam tumbuhan mutan pen2 dengan pelbagai mutasi dalam gen berkaitan imun (Rajah 2) [48]. Oleh itu, kesan pen2-bergantung kepada gen bermutasi ini, yang mengekodkan protein setempat kloroplas epidermis, berkait dengan ECR yang dicetuskan oleh setiap patogen kulat. Kajian ini mencadangkan bahawa sel epidermis Arabidopsis menggunakan tindak balas imun berpusat ECR, di mana penempatan semula intraselular protein berkaitan imun mungkin meningkatkan NHR antikulat (Rajah 4) [48]. Protein khusus kloroplas epidermis, ALD1, adalah penting untuk rintangan penyakit tempatan dan rintangan yang diperoleh sistemik terhadap kedua-dua patogen bakteria ganas dan avirulen, dan ia memberikan kesannya dengan mengawal pengumpulan SA [86,92–94]. Pada masa hadapan, ia harus dijelaskan sama ada ALD1 juga berfungsi dalam NHR prainvasif terhadap patogen kulat.

4. Kloroplas Epidermis Terkumpul di Antara Muka dengan Patogen Oomycete dan CHUP1 Diperlukan untuk Rintangan Penembusan dalam Nicotiana benthamiana

4.1. Pengumpulan Fokus Kloroplas Epidermis di Antara Muka dengan Patogen Oomycete dalam N. benthamiana

Peranan kloroplas epidermis sebagai tindak balas kepada patogen oomycete P. infestans juga telah dikaji dalam model tumbuhan solanaceous N. benthamiana [95-97]. Dalam bahagian ini, saya menyebut penyelidikan baru-baru ini mengenai dinamik pergerakan kloroplas epidermis dan penglibatan CHUP1 dalam imuniti actinomycete, walaupun terdapat kekaburan mengenai ciri penyesuaian atau tidak adaptif P. infestans kepada N. benthamiana, yang menunjukkan rintangan berkaitan usia yang tidak jelas. kepada P. infestans; tumbuhan matang adalah tahan, manakala tumbuhan muda terdedah [98].

Semasa tindak balas N. benthamiana kepada P. infestans, kloroplas epidermis menunjukkan pergerakan intraselular dan terkumpul di antara muka dengan haustorium patogen, hifa khusus yang berkaitan dengan jangkitan, dalam BAK1-cara bebas (Rajah 5) [96] . Oleh itu, imuniti fokus yang dimediasi oleh kloroplas epidermis telah dicadangkan dalam N. benthamiana-P. patosistem infestans. Fenomena yang sama diperhatikan dalam sel A. thaliana yang diaktifkan ECR semasa tindak balas antikulat; bagaimanapun, kebanyakan kloroplas permukaan bertaburan dalam kes ECR dan, sekurang-kurangnya di bawah mikroskop, tidak dikaitkan dengan antara muka patogen [48]. Memandangkan kloroplas epidermis N. benthamiana biasanya dikesan di kawasan permukaan sel turapan, tanpa mengira inokulasi patogen, mekanisme kerja kloroplas epidermis sebagai tindak balas kepada serangan patogen tidak sepenuhnya sama antara A. thaliana dan N. benthamiana.

Tambahan pula, CHUP1-ECR yang berkaitan dan pengumpulan fokus kloroplas epidermis ke tapak penembusan kulat mungkin merupakan kejadian bebas dalam A. thaliana kerana pengumpulan khusus antara muka patogen bagi kloroplas epidermis dalam N. benthamiana ialah CHUP{{2} } bebas (Rajah 5) [97]. Dalam konteks ini, ia masih perlu dijelaskan sama ada sebahagian daripada kloroplas epidermis A. thaliana, yang terkumpul secara fokus di tapak penembusan kulat, mempunyai peranan yang berbeza daripada kloroplas epidermis yang berkaitan dengan ECR, serta di N. benthamiana.

4.2. CHUP1-Pemendapan Kalose Bergantung di Tapak Penembusan Oomycete semasa Rintangan Epidermis N. benthamiana

Savage et al. melaporkan bahawa kedudukan kloroplas epidermis pada antara muka antara N. benthamiana dan haustoria P. infestans berlaku bebas daripada CHUP1 [97], yang sedikit berbeza daripada Arabidopsis ECR [48]. Walau bagaimanapun, mereka menunjukkan bahawa CHUP1 diperlukan untuk rintangan penembusan dalam sel epidermis N. benthamiana terhadap P. infestans [97]. Mendiamkan atau kalah mati dua alel CHUP1 dalam N. benthamiana meningkatkan kerentanan kepada P. infestans, manakala pengumpulan kloroplas epidermis di sekitar haustoria tidak terjejas dalam mutan kalah mati CHUP1 (chup1) [97]. Mutan Arabidopsis chup1 juga menunjukkan penurunan NHR prainvasif terhadap MAE patogen kulat yang tidak disesuaikan [48], mencadangkan kepentingan protein CHUP1 yang berkaitan dengan kloroplas dalam imuniti tumbuhan epidermis terhadap kedua-dua oomycete dan patogen kulat.

Menariknya, pemendapan callose fokus di haustoria P. infestans, yang merupakan salah satu tindak balas pertahanan tumbuhan, bergantung kepada CHUP1-, menunjukkan bahawa protein CHUP1 yang berkaitan dengan kloroplas menyumbang kepada imuniti epidermis terhadap patogen oomycete dengan meningkatkan rintangan penembusan melalui pemendapan callose (Rajah 5) [97]. Persoalan utama ialah bagaimana hubungan antara pemendapan callose ini dan pengumpulan fokus kloroplas epidermis pada antara muka patogen wujud kerana CHUP1 ialah protein yang berkaitan dengan kloroplas. Dalam hal ini, Savage et al. tidak menunjukkan korelasi antara pemendapan callose dan kehadiran kloroplas di sekitar haustorium [97]. Selaras dengan penemuan ini, dalam A. thaliana-C. interaksi tidak serasi orbikular, pemendapan callose tidak berkorelasi dengan pengaktifan ECR; callose cukup dimendapkan di tapak percubaan penembusan patogen dalam tumbuhan jenis liar, di mana ECR hampir tidak diaktifkan disebabkan oleh fungsi sebelumnya pertahanan prainvasif lapisan tinggi [48]. Kalah mati gen CHUP1 dalam N. benthamiana tidak menjejaskan proses imun teras yang lain, seperti fosforilasi MAPK yang dicetuskan oleh PAMP, tindak balas hipersensitif (HR) seperti tindak balas hipersensitif (HR) yang dicetuskan oleh efektor, dan kematian sel HR yang dicetuskan oleh effector [97].

Oleh itu, Savage et al. membuat spekulasi bahawa dalam CHUP1-kalah mati N. benthamiana, pengurangan dalam pengeluaran molekul terhasil kloroplas epidermis, seperti prekursor ROS dan SA, boleh menyebabkan kerosakan pengumpulan callose di sekitar haustorium. Mereka juga tidak mengecualikan kemungkinan bahawa pengimejan syot kilat tidak mencerminkan dengan tepat penglibatan mobilisasi kloroplas epidermis ke haustoria dalam pemendapan callose focal, kerana kloroplas mungkin telah berpindah dari haustoria selepas pemendapan callose [97]. Saya mengharapkan penyelidikan masa depan untuk menjelaskan mekanisme pengawalseliaan pemendapan callose pada antara muka patogen melalui CHUP1 yang berkaitan dengan kloroplas dalam N. benthamiana, dan membandingkannya dengan tindak balas imun berkaitan kloroplas epidermis dalam A. thaliana.

5. Morfologi Dinamik Kloroplas Epidermis dan Interaksi Antara Organel dalam Kekebalan Tumbuhan

5.1. Pembentukan Stromule, Pembesaran, dan Pembentukan Rongga

Mesofil dan kloroplas epidermis menumbuhkan sambungan tiub dinamik yang dipanggil stromules, yang dipenuhi dengan stroma [99]. Dalam sel epidermis N. benthamiana, stromules meningkat semasa imuniti antivirus dan antibakteria, di mana kematian sel HR yang dicetuskan oleh efektor berlaku [95]. N. benthamiana juga mendorong pembentukan stromule semasa imuniti yang dicetuskan PAMP terhadap oomycete INF1 sebagai tambahan kepada flg22 bakteria dan kitin kulat dalam cara yang bergantung kepada BAK1-[95,96]. Menariknya, induksi stromule ditindas oleh P. infestans effector AVR3a [96]. Induksi stromule dalam kloroplas epidermis juga diperhatikan semasa imuniti antibakteria dalam A. thaliana [95]. Secara keseluruhannya, pemerhatian ini membayangkan kemungkinan penglibatan stromule dalam tindak balas pertahanan tumbuhan. Yang penting, pergerakan dan hubungan kloroplas dengan organel lain, seperti nukleus, dimediasi oleh stromules semasa tindak balas imun tumbuhan [95,100]. Selain itu, stromules boleh mengangkut molekul isyarat berkaitan pertahanan ROS dan protein pertahanan kloroplas NRIP1 ke nukleus dalam N. benthamiana [95,101]. NRIP1 diperlukan untuk rintangan antivirus dalam N. benthamiana [102]. Protein berkaitan imun GSH1, EDS5, dan CAS juga disetempatkan kepada stromules yang memanjang dari kloroplas epidermis dalam A. thaliana, walaupun isyarat penyetempatan CAS protein tilakoid dalam stromule adalah lebih lemah daripada dua protein lain dan mungkin artifak. daripada ekspresi berlebihan [48].

Oleh itu, dalam sel epidermis, komponen berkaitan imun boleh mengubah kedudukannya secara dinamik melalui pergerakan kloroplas dan mengembangkan lagi lokasinya ke luar kloroplas melalui stromules semasa tindak balas imun. Walau bagaimanapun, ia juga sangat kontroversi sama ada peningkatan stromule mempunyai kesan positif terhadap rintangan antimikrob. Caplan et al. melaporkan bahawa mutan N. benthamiana dan Arabidopsis chup1 yang disenyapkan gen CHUP1 menunjukkan peningkatan stromules, yang divisualisasikan dengan NRIP1-protein gabungan GFP, tanpa kehadiran patogen dan menggalakkan kematian sel HR yang dicetuskan oleh effector semasa tindak balas imun antivirus dan antibakteria. [95]. Sebaliknya, Savage et al. menunjukkan bahawa mutan chup1 kedua-dua N. benthamiana dan A. thaliana mempamerkan penurunan stromules, yang divisualisasikan dengan GFP, tanpa kehadiran patogen [97].

Selain itu, mutan chup1 N. benthamiana boleh mendorong pembentukan stromule dengan secukupnya apabila dicabar dengan P. infestans, walaupun peningkatan kerentanannya kepada patogen ini [97]. Penurunan NHR prainvasif dalam Arabidopsis dengan mutasi chup1 terhadap patogen kulat jenis MAE juga telah dilaporkan [48]. Percanggahan ini boleh dijelaskan dalam kajian akan datang. Perlu diperhatikan bahawa, dalam imuniti tumbuhan, induksi stromule dan pergerakan kloroplas, seperti ECR dan pengumpulan fokus pada antara muka patogen, adalah lebih berkaitan tetapi peristiwa yang berbeza, kerana yang pertama bergantung pada kinase isyarat PAMP BAK1, manakala yang kedua tidak. Oleh itu, isyarat yang berasal dari patogen yang berbeza boleh disepadukan melalui sistem berpusat kloroplas epidermis untuk mengharmonikan tindak balas pertahanan.

Kloroplas epidermis jauh lebih kecil daripada kloroplas mesofil. Walau bagaimanapun, yang menarik, kloroplas epidermis yang diperbesarkan dalam sel yang diaktifkan ECR boleh diperhatikan, dan populasi kloroplas yang diperbesarkan secara beransur-ansur meningkat semasa pengeraman dengan patogen kulat yang tidak disesuaikan (Rajah 6). Kloroplas yang diperbesarkan tidak diperhatikan pada peringkat awal ECR. Pembentukan rongga di dalam kloroplas epidermis yang diperbesarkan telah disahkan (Rajah 6). Kepentingan fisiologi perubahan dalam morfologi kloroplas epidermis semasa ECR pada masa ini tidak jelas, tetapi kloroplas epidermis boleh meningkatkan NHR prainvasif melalui peristiwa tambahan ini pada peringkat akhir ECR. Sebagai alternatif, morfologi organel tumbuhan mungkin dipengaruhi oleh pengesan patogen, kerana telah dilaporkan bahawa ekspresi sementara protein Colletotrichum effector membawa kepada pembesaran nukleus dalam sel epidermis N. benthamiana [103]. Jika pengembangan organel tersebut adalah antara strategi jangkitan patogen melalui efektor, ia konsisten dengan fakta bahawa banyak pengesan patogen memasuki kloroplas dan menyasarkan protein setempat kloroplas [46,47].

5.2. Pengelompokan Perinuklear Kloroplas Epidermis dan Pergerakan Nuklear

Kloroplas diketahui berkumpul di sekeliling nukleus untuk komunikasi antara organel, di mana penghantaran isyarat retrograde berlaku sebagai tindak balas kepada pelbagai tekanan persekitaran (37,38,104-106). Dalam tindak balas pertahanan N. benthamiana, isyarat retrogradeROS daripada kloroplas pengelompokan perinuklear kepada nukleus melalui stromules telah dilaporkan (95); yang sama telah dicadangkan dalam A. thaliana (88,107,108). Menariknya, kehilangan gen CHUP1 membawa kepada peningkatan pengelompokan perinuklear kloroplas epidermis dalam kedua-dua N. bnethamiana dan A. thaliana (97. Pengelompokan perinuklear kloroplas epidermis juga diperhatikan semasa ECR Arabidopsis selepas inokulasi patogen atau dalam CHUP1- keadaan habis tanpa patogen [48]. Oleh itu, kedua-dua spesies tumbuhan ini mempunyai mekanisme pengawalseliaan yang sama untuk mengawal pengelompokan perinuklear kloroplas epidermis, di mana CHUP1 menunjukkan kesan negatif. Memandangkan kerosakan ECR dan NHR prainvasif oleh kedudukan permukaan konstitutif bagi kloroplas epidermis dalam mutan chup1 A. thaliana [48], pengelompokan perinuklear yang lebih besar bagi kloroplas epidermis mungkin juga merosot dari segi fungsi. Selaras dengan idea ini, CHUP1-kalah mati N. benthamiana lebih mudah terdedah kepada P. infestans [97] .

Pergerakan nuklear akibat cahaya dalam mesofil Arabidopsis dan sel turapan epidermis bergantung kepada CHUP1-[74,78]. CHUP1 secara khusus menyetempatkan ke sampul kloroplas, tetapi bukan nukleus, dan mengawal pergerakan kloroplas; oleh itu, pergerakan intraselular CHUP1-pengantara kloroplas epidermis ialah daya motif untuk pergerakan nuklear sebagai tindak balas kepada cahaya yang kuat [74,78]. Begitu juga, nukleus, bersama-sama dengan kloroplas pengelompokan perinuklear, berhijrah ke kawasan permukaan semasa ECR dalam A. thaliana, yang berkait rapat dengan jumlah protein CHUP1 [48]. Retikulum endoplasma perinuklear juga mengubah kedudukan ke permukaan epidermis semasa ECR [48]. Dalam N. benthamiana, nukleus bergerak ke tapak penembusan oomycete P. infestans [96,109]. Ini juga diperhatikan dalam pathosystem tumbuhan lain menggunakan patogen kulat dan oomycete [110-112]. Pengumpulan fokus nukleus tidak dipengaruhi oleh peningkatan pengelompokan perinuklear kloroplas epidermis dalam CHUP1-kalah mati N. benthamiana [97]. Memandangkan overexpression dan kekurangan protein CHUP1 mempunyai kesan yang bertentangan pada pergerakan kloroplas epidermis semasa ECR Arabidopsis, adalah menarik untuk menentukan sama ada pengelompokan perinuklear kloroplas epidermis ditindas oleh overexpression CHUP1 dalam N. benthamiana, dan oleh itu sama ada pengumpulan fokus bagi nukleus pada antara muka P. infestans terganggu.

6. Kesimpulan

Kepentingan fungsi kloroplas dalam imuniti tumbuhan diiktiraf secara meluas. Penyelidikan yang memfokuskan kepada jenis kloroplas kini telah muncul dalam bidang tindak balas antimikrob. Memandangkan fungsi epidermis tumbuhan sebagai kubu kuat utama untuk menghalau musuh, seperti patogen kulat dan oomycete dengan keupayaan penembusan langsung, kloroplas atipikal epidermis adalah subjek penyelidikan yang ideal kerana jumlah maklumatnya yang kecil berbanding dengan kloroplas mesofil biasa yang terkenal. .

Khususnya, kajian baru-baru ini telah mendedahkan hubungan antara dinamik intraselular kloroplas epidermis dan imuniti epidermis tumbuhan, di mana ECR, pengumpulan fokus kloroplas epidermis ke antara muka patogen, pembentukan stromule, komunikasi antara organel, dan proses lain mungkin diatur untuk meningkatkan rintangan antimikrob [48,95-97,113]. CHUP1 setempat kloroplas, yang pada asalnya dikenal pasti sebagai pengawal selia pergerakan pemindahan foto kloroplas dalam sel mesofil [76], mempunyai fungsi utama dalam kejadian berkaitan kloroplas epidermis sebagai tindak balas kepada patogen. JAC1, pengawal selia tindak balas pengumpulan fotoinduksi kloroplas, juga terlibat dalam kedudukan intraselular kloroplas epidermis semasa ECR [48]. Untuk memahami mekanisme yang mendasari imuniti epidermis melalui tindak balas berpusat kloroplas motil, analisis lanjut diperlukan tentang mana dan bagaimana komponen yang digunakan dalam sistem penempatan semula foto kloroplas menyumbang kepada tindak balas pertahanan dalam epidermis tumbuhan.

Pembiayaan:

Penyelidikan ini dibiayai oleh JSPS KAKENHI Grant Numbers 15K18648, 18K05643, dan 21H02194, dan oleh program Inisiatif Peneraju untuk Penyelidik Muda Cemerlang (LEADER) MEXT.

Penghargaan:

Saya berterima kasih kepada Yoshitaka Takano atas bantuannya dan perbincangan yang membantu.

Konflik Kepentingan:

Penulis mengisytiharkan tiada konflik kepentingan.

Rujukan

1. Kubo, Y.; Furusawa, I. Biosintesis Melanin: Prasyarat untuk kejayaan pencerobohan perumah tumbuhan oleh appresoria Colle-totrichum dan Pyricularia. Dalam Spora Kulat dan Permulaan Penyakit dalam Tumbuhan dan Haiwan; Cole, GT, Hoch, HC, Eds.; Penerbitan Plenum: New York, NY, Amerika Syarikat, 1991; ms 205–217.

2. Heath, MC Rintangan bukan perumah dan pertahanan tumbuhan tidak spesifik. Curr. Pendapat. Biol Tumbuhan. 2000, 3, 315–319. [CrossRef]

3. Lee, H.-A.; Lee, H.-Y.; Seo, E.; Lee, J.; Kim, S.-B.; Oh, S.; Choi, E.; Choi, E.; Lee, SE; Choi, D. Pemahaman Semasa Tentang Rintangan Bukan Hos Tumbuhan. Mol. Tumbuhan-Mikrob Berinteraksi. 2017, 30, 5–15. [CrossRef] [PubMed]

4. Collins, NC; Thordal-Christensen, H.; Lipka, V.; Bau, S.; Kombrink, E.; Qiu, J.-L.; Hückelhoven, R.; Stein, M.; Freialdenhoven, A.; Somerville, SC; et al. Rintangan penyakit pengantara protein SNARE pada dinding sel tumbuhan. Alam 2003, 425, 973–977. [CrossRef] [PubMed]

5. Jacobs, AK; Lipka, V.; Burton, R.; Panstruga, R.; Strizhov, N.; Schulze-Lefert, P.; Fincher, GB An Arabidopsis Callose Synthase, GSL5, Diperlukan untuk Pembentukan Luka dan Papillary Callose. Sel Tumbuhan 2003, 15, 2503–2513. [CrossRef]

6. Lipka, V.; Dittgen, J.; Bednarek, P.; Bhat, R.; Wiermer, M.; Stein, M.; Landtag, J.; Brandt, W.; Rosahl, S.; Scheel, D.; et al. Pertahanan Sebelum dan Selepas Pencerobohan Kedua-duanya Menyumbang kepada Rintangan Bukan Hos dalam Arabidopsis. Sains 2005, 310, 1180–1183. [CrossRef] [PubMed]

7. Stein, M.; Dittgen, J.; Sánchez-Rodríguez, C.; Hou, B.-H.; Molina, A.; Schulze-Lefert, P.; Lipka, V.; Somerville, S. Arabidopsis PEN3/PDR8, Pengangkut Kaset Pengikat ATP, Menyumbang kepada Rintangan Bukan Hos kepada Patogen Tidak Sesuai Yang Masuk melalui Penembusan Terus. Sel Tumbuhan 2006, 18, 731–746. [CrossRef] [PubMed]

8. Jensen, MK; Hagedorn, PH; de Torres-Zabala, M.; Grant, MR; Rung, JH; Collinge, DB; Lyngkjaer, MF Peraturan Transkripsi oleh faktor transkripsi NAC (NAM-ATAF1,2-CUC2) melemahkan isyarat ABA untuk pertahanan basal yang cekap terhadap Blumeria graminis f. sp. hordei dalam Arabidopsis. Loji J. 2008, 56, 867–880. [CrossRef] [PubMed]

9. Bednarek, P.; Pi´slewska-Bednarek, M.; Svatoš, A.; Schneider, B.; Doubský, J.; Mansurova, M.; Humphry, M.; Consonni, C.; Panstruga, R.; Sanchez-Vallet, A.; et al. Laluan Metabolisme Glukosinolat dalam Sel Tumbuhan Hidup Mengantara Pertahanan Antikulat Spektrum Luas. Sains 2009, 323, 101–106. [CrossRef]

10. Pinosa, F.; Buhot, N.; Kwaaitaal, M.; Fahlberg, P.; Thordal-Christensen, H.; Ellerström, M.; Andersson, MX Arabidopsis Phospholipase Dδ Terlibat dalam Pertahanan Basal dan Rintangan Bukan Hos kepada Kulat Serbuk Cendawan. Fisiol Tumbuhan. 2013, 163, 896–906. [CrossRef]

11. Campe, R.; Langenbach, C.; Leissing, F.; Popescu, G.; Popescu, SC; Goellner, K.; Beckers, GJM; Pengangkut Conrath, U. ABC PEN 3/ PDR 8/ ABCG 36 berinteraksi dengan calmodulin yang, seperti PEN 3, diperlukan untuk rintangan bukan hos Arabidopsis. Phytol baru. 2015, 209, 294–306. [CrossRef]

12. Nielsen, SAYA; Jürgens, G.; Thordal-Christensen, H. VPS9a Mengaktifkan Rab5 GTPase ARA7 untuk Menganugerahkan Kekebalan Semula Jadi Tumbuhan Pra dan Pasca invasif. Sel Tumbuhan 2017, 29, 1927–1937. [CrossRef] [PubMed]

13. Hiruma, K.; Onozawa-Komori, M.; Takahashi, F.; Asakura, M.; Bednarek, P.; Okuno, T.; Schulze-Lefert, P.; Takano, Y. Mod Kemasukan–Fungsi Bergantung pada Laluan Indole Glucosinolate dalam Arabidopsis untuk Rintangan Bukan Hos terhadap Patogen Anthracnose. Sel Tumbuhan 2010, 22, 2429–2443. [CrossRef]

14. Hiruma, K.; Nishiuchi, T.; Kato, T.; Bednarek, P.; Okuno, T.; Schulze-Lefert, P.; Takano, Y. Arabidopsis MENINGKATKAN RINTANGAN PENYAKIT 1 diperlukan untuk ekspresi defensin tumbuhan yang disebabkan oleh patogen dalam rintangan bukan perumah dan bertindak melalui gangguan fungsi penindas pengantara MYC2-. Loji J. 2011, 67, 980–992. [CrossRef] 15. Hiruma, K.; Fukunaga, S.; Bednarek, P.; Pi´slewska-Bednarek, M.; Watanabe, S.; Narusaka, Y.; Shirasu, K.; Takano, Y. Glutathione dan metabolisme triptofan diperlukan untuk imuniti Arabidopsis semasa tindak balas hipersensitif kepada hemibiotropik. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, 9589–9594. [CrossRef] [PubMed]

16. Irieda, H.; Inoue, Y.; Mori, M.; Yamada, K.; Oshikawa, Y.; Saitoh, H.; Uemura, A.; Terauchi, R.; Kitakura, S.; Kosaka, A.; et al. Pengesan kulat yang dipelihara menindas imuniti yang dicetuskan PAMP dengan menyasarkan kinase imun tumbuhan. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2018, 116, 496–505. [CrossRef] [PubMed]

17. Maeda, K.; Houjyou, Y.; Komatsu, T.; Hori, H.; Kodaira, T.; Ishikawa, A. AGB1 dan PMR5 Menyumbang kepada PEN2-Tentang Preinvasion Pengantaraan kepada Magnaporthe oryzae dalam Arabidopsis thaliana. Mol. Tumbuhan-Mikrob Berinteraksi. 2009, 22, 1331–1340. [CrossRef]

18. Nakao, M.; Nakamura, R.; Kita, K.; Inukai, R.; Ishikawa, A. Rintangan bukan perumah terhadap penembusan dan pertumbuhan hifa Magnaporthe oryzae dalam Arabidopsis. Sci. Rep. 2011, 1, 171. [CrossRef] [PubMed]

19. Okawa, C.; Ishikawa, A. MPK6 Menyumbang kepada Rintangan Bukan Hos kepada Magnaporthe oryzae dalam Arabidopsis thaliana. Biosci. Bioteknol. Biokim. 2013, 77, 1320–1322. [CrossRef]

20. Takahashi, T.; Shibuya, H.; Ishikawa, A. SOBIR1 menyumbang kepada rintangan bukan hos kepada Magnaporthe oryzae dalam Arabidopsis. Biosci. Bioteknol. Biokim. 2016, 80, 1577–1579. [CrossRef]

21. Takahashi, T.; Shibuya, H.; Ishikawa, A. ERECTA menyumbang kepada rintangan bukan perumah kepada Magnaporthe oryzae dalam Arabidopsis. Biosci. Bioteknol. Biokim. 2016, 80, 1390–1392. [CrossRef]

22. Takahashi, T.; Murano, T.; Ishikawa, A. SOBIR1 dan AGB1 secara bebas menyumbang kepada rintangan bukan hos kepada Pyricularia oryzae (syn. Magnaporthe oryzae) dalam Arabidopsis thaliana. Biosci. Bioteknol. Biokim. 2018, 82, 1922–1930. [CrossRef] [PubMed]

23. DuPree, P.; Pwee, K.-H.; Kelabu, JC Ungkapan gabungan penggalak gen fotosintesis dalam sel epidermis daun tumbuhan tembakau transgenik. Loji J. 1991, 1, 115–120. [CrossRef]

24. Bowes, BG; Mauseth, JD Plant Structure—Panduan Warna, ed. ke-2; Manson Publishing, Ltd.: London, UK, 2008. 25. Vaughan, K. Immunocytochemistry of Plant Cells; Springer: Dordrecht, Belanda, 2013.

For more information:1950477648nn@gmail.com